Die zweite Staffel von MF Ghost setzt die MFG-Turnierserie fort, eine öffentliche Straßenrennserie in Japan in einem Zeitalter, das von autonomen Fahrzeugen dominiert wird. Der Fokus liegt auf dem zweiten Rennen der Saison, dem Ashinoko GT, das auf den anspruchsvollen Strecken rund um den Ashinoko-See stattfindet.

Der Protagonist ist Kanata Katagiri, auch bekannt als Kanata Livington, ein junger britisch-japanischer Fahrer, der nach Japan zurückkehrte, um seinen Vater zu finden. Er fährt einen untermotorisierten Toyota 86, den er durch außergewöhnliche Technik ausgleicht, die er im Training unter Takumi Fujiwara in England perfektioniert hat. Ihm steht eine Reihe beeindruckender Rivalen gegenüber, darunter der vorherige Gewinner Michael Beckenbauer in einem Porsche 718 Cayman S und das aufstrebende Genie Kouki Sawatari in einem Alpine A110. Ein neuer und bedeutender Rivale wird vorgestellt: Sena Moroboshi, ein Schützling des legendären Keisuke Takahashi, der einen Toyota GR Supra fährt und sofort darauf abzielt, Kanata zu besiegen. Kanata wird von seiner Vermieterin und Liebesinteresse Ren Saionji unterstützt, die heimlich als eine der MFG Angels arbeitet, den Werbemodels der Rennstrecke.

Das zweite Rennen am Ashinoko-See beginnt unter tückischen Bedingungen. Ein heftiger Regenguss überflutet die Strecke, und die Strecke weist einen gefährlichen "Death Area" auf, der mit rutschiger Vulkanasche bedeckt ist, was die Traktion für die hochmotorisierten Supersportwagen extrem schwierig macht. Obwohl er von Platz zehn startet, nutzt Kanata seine meisterhafte Fahrzeugkontrolle und Rallye-artiges Driften, um die rutschigen Fallen und den dichten Nebel, bekannt als der "Dämon des Ashinoko-Sees", zu bewältigen, wobei er eine einzigartige Countdown-Technik bei null Sicht anwendet. Das Rennen ist ein erbitterter Abnutzungskampf, bei dem Fahrer wie Daigo Oishi und der Meister Fujin Ishigami ins Schleudern geraten oder verunglücken. Kanata arbeitet sich stetig nach vorne und liefert sich intensive Kämpfe gegen hochmotorisierte 4WD-Maschinen wie Kaito Akabanes Ferrari 488 GTB. In einer dramatischen letzten Runde kämpft Kanata hart gegen die überlegene PS-Stärke seiner Rivalen, erreicht aber letztendlich eine Position, die der Welt sein Talent beweist.

Nach dem Abschluss des Ashinoko GT bewegt sich die Handlung in Richtung des dritten Rennens, The Peninsula Manazuru. Da Kanata mehr Leistung benötigt, rüsten er und sein Mechaniker Ogata den 86 mit einem Turbolader auf, was seine Kampffähigkeiten erheblich steigert. Kurz vor dem letzten Rennen trifft ihn jedoch eine persönliche Tragödie. Kanata verletzt sich am linken Ellenbogen, als er Ren davor bewahrt, auf Bahngleise zu stürzen. Trotz starker Schmerzen und einer Behinderung, die sein Schalten beeinträchtigt, entscheidet sich Kanata dennoch zum Rennen. Die Staffel endet mit dem Beginn des Manazuru-Rennens, bei dem Kanata mit seiner Verletzung und neuen Rivalen, darunter der beeindruckende Sena Moroboshi, kämpft, was sein Schicksal auf der Strecke ungewiss lässt.