Mehrere Jahre nach Godzillas verheerendem ersten Amoklauf hat Koichi Shikishima versucht, sein Kriegstrauma hinter sich zu lassen. Entschlossen, ein ruhiges Leben zu führen, konzentriert er sich darauf, mit Noriko und der jungen Akiko seine Familie wieder aufzubauen, in der Hoffnung, den Albträumen von Krieg und Monstern zu entkommen. Doch dieser fragile Frieden wird zerstört, als Godzilla zurückkehrt. Die Kreatur hat sich vollständig regeneriert und erscheint größer und wilder als je zuvor. Noch schlimmer ist, dass etwas Uraltes in der Nähe des Berges Fuji unter Aokigahara zu erwachen beginnt und droht, Japan in eine noch tiefere Krise zu stürzen.

Während die Nation dieser doppelten Bedrohung standhält, ist Koichi gezwungen, sein Versprechen eines friedlichen Lebens zu brechen. Widerwillig kehrt er in den Kampf zurück, vereint sich mit alten Kameraden aus dem vorherigen Konflikt und schließt sich einem US-japanischen Militärbündnis an. Die Einsätze werden zutiefst persönlich, als Noriko eine mysteriöse zelluläre Verbindung zu Godzilla entwickelt, ein Überbleibsel ihrer früheren Begegnung mit dem Monster. Diese Verbindung verstärkt sich im Laufe der Handlung, zieht sie gefährlich nahe an Godzillas unkontrollierbare Wut heran und zwingt Koichi, sich der Frage zu stellen, ob er seine Familie vor einem Feind retten kann, der in ihnen selbst lebt. Die Geschichte verlagert ihren Fokus vom bloßen Überleben zu einem verzweifelten Wettlauf gegen die Zeit und erforscht, wie die Vergangenheit sich weigert, begraben zu bleiben, während Koichi einem Godzilla gegenübersteht, der sich über die Kreatur hinaus entwickelt hat, die er zuvor nur knapp überlebte.