Im frühen 21. Jahrhundert hat sich die Welt von Patlabor weiterentwickelt. Das monumentale Babylon-Projekt, das einst den Bedarf an massiven Bau-Labors vorantrieb, ist abgeschlossen, und Japan ist in eine anhaltende Rezession geraten. Mit dem Rückgang der laborbezogenen Kriminalität sind die Elite-Polizeieinheiten, die zu ihrer Bekämpfung geschaffen wurden, obsolet geworden. Die angesehene Sondereinsatzabteilung 2, Erste Division, wurde aufgelöst, und die Dritte Generation der SV2, die nun als technisch inkompetent gilt, existiert hauptsächlich, um das Wissen über den Laborbetrieb zu bewahren, und steht ständig unter der Drohung der Auflösung.

In diesem Kontext der bürokratischen Vernachlässigung führt Hauptmann Keiji Gotoda das zusammengewürfelte Team der neuen Zweiten Division der SV2. Die Einheit operiert aus einem vergessenen Hangar heraus und steuert veraltete AV-98-Ingram-Patrouillenlabors, die moderner Militärausrüstung nicht gewachsen sind. Zum Team gehören der pflichtbewusste, aber unerprobte Akira Izumino, die versierte und stoische russische Pilotin Ekaterina Krachvena Kankaeva (Kasya) und die impulsive Yuma Shiobara.

Der fragile Frieden wird zerstört, als ein hochmodernes AH-88J2-Kampfhubschrauber, der Graue Geist, aus den Selbstverteidigungsstreitkräften gestohlen wird. Diese unsichtbare Waffe, ausgestattet mit fortschrittlicher thermo-optischer Tarnung und einem vollständigen Arsenal aus Kanonen und Raketen, startet einen verheerenden Überraschungsangriff auf die Rainbow Bridge in Odaiba und nimmt die zehn Millionen Einwohner der Hauptstadt als Geiseln. Die Täter entpuppen sich als fanatische Anhänger von Yukihito Tsuge, einem Terroristen, der vor dreizehn Jahren einen gescheiterten Putsch gegen Tokio orchestriert hatte.

Während der Graue Geist dem gesamten Militär entkommt, wird die veraltete SV2 zur letzten Verteidigungslinie der Polizei. Hauptmann Gotoda sieht sich widerwillig gezwungen, mit einer mysteriösen Agentin des Öffentlichen Sicherheitsamtes, Rei Haibara, zusammenzuarbeiten, deren wahre Identität im Geheimen bleibt. Die Ermittlungen zeigen, dass der Angriff kein willkürliches Chaos ist, sondern ein kalkulierter Zug in einer komplexen psychologischen und politischen Operation, die die Ereignisse des Anime-Films Patlabor 2: The Movie aus dem Jahr 1993 direkt widerspiegelt.

Die Erzählung folgt zwei parallelen Handlungssträngen. Am Boden führt das SV2-Team einen verzweifelten, low-tech Kampf, um einen unsichtbaren Gegner aufzuspüren, wobei die weiblichen Mitglieder bei intensiven Nahkämpfen und Fahrzeugverfolgungen die Führung übernehmen. In der Luft und in den politischen Schatten liefern sich Hauptmann Gotoda und Agentin Haibara einen philosophischen Schlagabtausch mit dem Geist von Tsuges Ideologie, in dem sie die Natur des Friedens, die Realität des Krieges und die Rolle einer Polizei, die zwischen Recht und nationaler Sicherheit gefangen ist, hinterfragen.

Der Höhepunkt zwingt die angeschlagenen Ingram-Piloten zu einer finalen Konfrontation mit dem überlegenen Grauen Geist über der Stadt. Während der Film die unmittelbare Bedrohung abschließt, endet er mit einem offenen Ausgang, der die Zukunft der SV2 und die nachwirkenden Schatten der Vergangenheit ungelöst lässt und den Weg für eine mögliche Fortsetzung des Realfilm-Universums ebnet. Eine Director’s Cut, die Regisseur Mamoru Oshii unter dem Titel Gray Ghost als die wahre Version betrachtet, enthält zusätzliche 27 Minuten Filmmaterial, das den dialoggetriebenen Spannungsbogen und die Charaktermomente weiter vertieft.