Ashikaga Yoshiaki nimmt in den Ereignissen der dritten Staffel den Platz des fünfzehnten Muromachi-Shoguns ein und folgt damit seinem verstorbenen älteren Bruder Yoshiteru. Sein Charakter verkörpert den Stolz und das Anspruchsdenken, das der Shogunatslinie innewohnt, doch wird dies konsequent durch eine ausgeprägte Feigheit untergraben, die unter Bedrohung zutage tritt. Zunächst sichert sich Yoshiaki seine Position in der Hauptstadt durch ein Bündnis mit Nobunaga Oda. Diese Beziehung verschlechtert sich, als Yoshiaki sich über Nobunagas Macht empört, was besonders während eines Treffens nach Nobunagas Sieg über den Azai-Clan deutlich wird. Um Nobunagas Vorherrschaft entgegenzuwirken, agiert Yoshiaki politisch und verbündet sich mit dem Ikkō-Sektenführer Hongan-ji Kennyo, den Azai, den Asakura und den Streitkräften des Enryaku-ji-Tempels auf dem Berg Hiei. Yoshiaki unterstützt aktiv Kennyos Erklärung Nobunagas zum Feind, was den Ikkō-ikki-Aufstand und die Belagerung von Ishiyama Hongan-ji anfacht. Doch in der entscheidenden Konfrontation bei Makishima zeigt sich seine angeborene Feigheit deutlich; er handelt unter Druck unwirksam und trägt so zu den Rückschlägen der Koalition bei. Auf der Flucht vor der Gefangennahme wird er stattdessen ergriffen und an Nobunaga ausgeliefert. Nobunaga verbannt Yoshiaki aus Kyoto, anstatt ihn hinzurichten – ein strategischer Schachzug, um die Konsequenzen der Tötung eines amtierenden Shoguns zu vermeiden. Diese Vertreibung entzieht Yoshiaki jegliche politische Relevanz und markiert das Ende der Autorität des Ashikaga-Shogunats innerhalb der Erzählung, womit die Machtverschiebung hin zu Nobunagas Einigung besiegelt wird.