Ayato Kirishima, der jüngere Bruder von Touka Kirishima, wuchs im 20. Bezirk von Tokio mit ihrem Vater Arata auf. Arata betonte die Integration in die menschliche Gesellschaft durch Bibliotheken und menschliche Nahrung, doch Ayato lehnte dies ab, überzeugt davon, dass Ghouls niemals normal unter Menschen sein könnten. Nach dem Tod ihrer Mutter Hikari verschwand Arata während einer Sammelmission, gefangen genommen von CCG-Ermittlern. Verraten vom Familienfreund Satou, der sie mit menschlicher Nahrung versorgte und die Ermittler alarmierte, was Touka zwang, ihr Kagune zu nutzen, um zu fliehen, verfestigte Ayato seinen Hass auf Menschen und sein Misstrauen gegenüber Zusammenarbeit.
Yoshimura nahm die Geschwister in Anteiku auf, doch Ayato wurde zunehmend gewalttätig. Als Touka sich mit ihrer menschlichen Klassenkameradin Yoriko anfreundete, verurteilte Ayato diese Interaktion als gefährlichen Unsinn und verließ Anteiku. Er durchstreifte Tokios Bezirke, eroberte Futtergründe mit Gewalt und verursachte Chaos, das den Aogiri-Tree-Executiv Tatara aufmerksam machte. Ayato schloss sich Aogiri an und stieg aufgrund seiner Kampffähigkeiten zum Executiv auf. Er nahm den Alias "Black Rabbit" an, um die Aufmerksamkeit der CCG von Toukas eigenem "Rabbit"-Spitznamen abzulenken.
Ayato zeigte zunächst eine arrogante, draufgängerische Persönlichkeit, getrieben von der Überzeugung, dass "die Welt Macht ist" und die Schwachen es verdienen zu sterben, eine Sichtweise, die in den Toden seiner Eltern verwurzelt war. Er attackierte verbal und körperlich wahrgenommene Schwäche, trat Untergebenen für Misserfolge und verwarf Mitgefühl. Er hegte tiefen Groll gegen Arata, den er als schwach ansah, weil dieser Koexistenz priorisierte, und projizierte diesen Hass auf Ken Kaneki aufgrund von Kanekis ähnlicher Art. Trotz seiner Grausamkeit schützte Ayato unbewusst Touka; während Aogiris Gefangennahme von Kaneki, betäubte er sie, um zu verhindern, dass Yamori sie folterte, eine Tat, die Kaneki später als versteckte Fürsorge interpretierte.
Aogiri treu, überwachte Ayato Operationen wie Kanekis Entführung und verteidigte ihr Versteck während CCG-Razzien. Er kämpfte dort gegen Touka, kritisierte ihre Schwäche und verzehrte einen Teil ihres Kagune, wurde aber von Kaneki besiegt, der 103 seiner Knochen brach, während er Ayatos unterdrückten Wunsch, seine Schwester zu schützen, offenbarte. Nach seiner Genesung nahm Ayato an Schlüsselmissionen teil, darunter der Überfall auf Dr. Kanous Labor und der Cochlea-Gefängnisausbruch. Während Cochlea konfrontierte er den Ermittler Yukinori Shinohara, erkannte das Kagune seines Vaters in Shinoharas Arata-Rüstung, was Wut über Aratas Schicksal auslöste.
Über drei Jahre reifte Ayatos Persönlichkeit erheblich. Er behielt taktische Rücksichtslosigkeit, verlor aber viel Arroganz, nahm eine ruhigere, rationalere Art an. Als Aogiris Sicherheitschef während der Auktion priorisierte er die Sicherheit seiner Untergebenen: widersetzte sich Tataras Befehlen, um Naki gegen Juuzou Suzuya zu helfen, und weigerte sich, Hinami Fueguchi im Stich zu lassen, zeigte sichtbare Bestürzung über ihre Gefangennahme. Nachdem Aogiri Hinami verließ, verbündete sich Ayato mit Banjou, um ihre Rettung zu planen, und schloss sich später Kanekis Ghoul-Organisation Goat unter dem One-Eyed King an. Er beteiligte sich am Cochlea-Überfall, um Hinami zu befreien, versöhnte sich mit Touka, die sagte, er müsse sie nicht mehr beschützen.
Schlüsselbeziehungen bestanden während seiner Entwicklung. Seine Bindung zu Touka entwickelte sich von Feindseligkeit zu unsicherem Bündnis, obwohl er weichere Impulse verbarg, wie das Leugnen von Interesse, ihre Tochter zu besuchen. Er behandelte Hinami als respektierte Partnerin, schützte sie vor Aufgaben wie Töten und setzte sich leidenschaftlich für ihre Rettung ein. Seine Dynamik mit Kaneki wechselte von Verachtung zu Akzeptanz, erkannte ihn als Anführer und Schwager an. Ayato zeigte auch Loyalität zu Verbündeten wie seinem Onkel mütterlicherseits, Renji Yomo, der ihm während des Cochlea-Überfalls half.
Ein natürlicher Ukaku-Ghoul, Ayato erzeugte flügelartige Kagune von seinen Schultern, feuerte kristalline Geschosse oder verhärtete sie für Nahkampf – eine ungewöhnliche Anpassung, die die typische Ukaku-Nahkampfschwäche milderte. Seine Fähigkeiten umfassten Hochgeschwindigkeits-Regeneration, Überleben von Multisystem-Trauma wie Kanekis Angriff und akutes auditives Wahrnehmungsvermögen. Nach dem Zeitsprung vergrößerten sich sein Kagune und seine Kontrolle, ermöglichten Techniken wie die "One-Wing"-Formation. Die CCG stufte ihn als SS-Level ein.