Kōshi, ein 15-jähriger ehemaliger Akademiestudent aus der Hauptstadt, der für seinen außergewöhnlichen Intellekt und seinen Sonderstatus als Schüler gefeiert wurde, sieht sich mit Schwierigkeiten konfrontiert, nachdem sein Vater Haijū – ein Feuerjäger – unter ungeklärten Umständen verschwindet. Nach dem Tod seiner Mutter, der ihn zum Waisen macht, muss Kōshi mit seiner chronisch kranken jüngeren Schwester Hinako auf das Anwesen des wohlhabenden Industriellen Yuoshichi Okibi umziehen. Yuoshichi gewährt ihnen Unterschlupf und medizinische Versorgung für Hinako, die an einer Vergiftung leidet, die mit der industriellen Verschmutzung der Hauptstadt zusammenhängt, im Austausch für Kōshis wissenschaftliche Expertise.
Yuoshichi beauftragt Kōshi mit einer streng geheimen Forschung: der Verbesserung von „abgefülltem Blitz“, einem Brennstoff, der aus dem Blut von Feuerdämonen gewonnen wird, um die volatile Energie des „Himmelsfeuers“ nutzbar zu machen. Dieses dringende Projekt entspringt Yuoshichis Vorhersage des bevorstehenden Zusammenbruchs der herrschenden Göttlichen Clans und eines erwarteten Angriffs der rebellischen Spinnen-Fraktion, mit dem Ziel, eine starke Energiequelle oder Waffe zum Überleben zu schaffen.
Kōshis Weg kreuzt sich mit Touko, einem Dorfmädchen, das auf einer Reise ist, um die Habseligkeiten seines verstorbenen Vaters zurückzubringen. Anfangs unwissend über Haijūs Schicksal, deckt Kōshi Verbindungen zwischen dem Verschwinden seines Vaters, Yuoshichis Ambitionen und größeren politischen Verschwörungen auf. Seine Nachforschungen führen ihn zu einer geheimen Bibliothek, wo er ein Buch mit unterdrückten historischen Wahrheiten über die Katastrophe entdeckt, die menschliche Selbstentzündung in der Nähe von natürlichem Feuer verursacht. Rote Haare, die er darin findet, veranlassen ihn, die Feuerjägerin Akira aufzusuchen, da er vermutet, dass ihr verschwundener Bruder der Autor des Textes ist.
Im weiteren Verlauf verbündet sich Kōshi mit Touko und den Baumwesen – pflanzenähnlichen Humanoiden –, um die Geheimnisse der Welt zu entschlüsseln. Durch ihren Ältesten Yanagi erfährt er die Ursprünge der menschlichen Entzündbarkeit und der Feuerdämonen, die auf göttliches Fehlmanagement zurückgehen. Dieses Wissen bringt ihn in Verbindung mit einer Prophezeiung über die „Flackernde Flamme“, einen millennialen Kometen, der die Erde bedroht, und den Aufstieg eines auserwählten „Herrn der Feuerjäger“.
Kōshis Reise dreht sich darum, seine Schwester zu beschützen, heimtückische politische Intrigen zu bewältigen und sein wissenschaftliches Können gegen existenzielle Bedrohungen einzusetzen. Seine Handlungen tragen dazu bei, die Geheimnisse der Göttlichen Clans und die Pläne der Spinnen aufzudecken, und positionieren ihn als eine Schlüsselfigur im Kampf, um apokalyptische Zerstörung abzuwenden.