Carmine, ein purpurschuppiger Drache aus einem namenlosen Reich, erstreckt sich über zwei verwobene Zeitleisten. In der Gottes-Kapitel-Zeitleiste starb seine Mutter neben 20 anderen Drachen während eines JSDF-Angriffs 1990 in Hokkaido. Sein gesprungenes, aber überlebendes Ei wurde von Riko geborgen, einem rachsüchtigen Mädchen, das ihn heimlich in ihrem Schulrefugium aufzog und seine wachsende Kraft pflegte, um ihre Rache an der Menschheit zu vollstrecken. Seine rasche Reifung zum Jugendlichen enthüllte eine uralte Wahrheit: Drachen sind dazu bestimmt, die Menschheit vor drohenden dämonischen Mächten zu beschützen. Dieses Erwachen verlieh ihm Sprache und Kampfreflexe, um Riko und Sergeant Sagara während eines Dämonenangriffs zu schützen, doch Riko fiel im Kampf gegen den Dämonenkönig.
Dreihundert Jahre später (Dämonen-Kapitel) schließt der gealterte Drache – nun Vermillion genannt – eine ungewöhnliche Bindung mit Rulishia, einer menschlichen Diebin, die sein Horn an sich reißt und ihn magisch als ihren Kampfpartner bindet. Sie dominieren das Ryuto-Turnier, ein prestigeträchtiges Drachenkampfspektakel, durch Vermillions taktische Brillanz, Kampfkunst und heilige azurblaue Flammen, die Dämonen vernichten sollen. Ihre Allianz entwickelt sich von pragmatischer Notwendigkeit zu gegenseitiger Hingabe, als Rulishia ihren Rachefeldzug gegen die Mörder ihres Vaters aufgibt. Aufkommende dämonische Mächte stören ihren fragilen Frieden und zwingen Vermillion, drachenische Armeen gegen das Wiederaufleben zu sammeln, doch der Konflikt bleibt ungelöst.
Carmines Reise spannt sich vom traumatisierten Jungdrachen zu einem kriegsmüden Wächter mit Jahrhunderten der Trauer. Seine belasteten menschlichen Bindungen, anfangs von Ausbeutung geprägt, spiegeln langsam einen hart erkämpften Glauben an gemeinsames Überleben trotz endloser Gewaltzyklen wider. Das ungelöste Finale zementiert sein Vermächtnis als Beschützer und Paradoxon – ein Symbol anhaltenden Opfers inmitten unaufhörlichen Streits.