In der vierten Staffel von "Ponkotsu Quest" setzt sich die Reise der Protagonisten fort, die in einer Welt voller Abenteuer und Herausforderungen nach einem legendären Schatz suchen. Die Handlung konzentriert sich auf die Gruppe um den ungeschickten, aber gutherzigen Helden Hiro, die Magierin Lina und den stoischen Krieger Garu. Nach den Ereignissen der vorherigen Staffel haben sie neue Verbündete gewonnen, darunter die schlaue Diebin Yuki und den mysteriösen Alchemisten Ren.

Die Gruppe begibt sich in eine unbekannte Region, die von alten Ruinen und gefährlichen Kreaturen bevölkert ist. Dort stoßen sie auf eine antike Prophezeiung, die den Schlüssel zum Schatz enthält. Gleichzeitig müssen sie sich mit einer rivalisierenden Gruppe von Schatzjägern auseinandersetzen, die von dem skrupellosen Anführer Kain angeführt wird. Kain ist entschlossen, den Schatz um jeden Preis zu erlangen, und setzt dabei auch hinterhältige Taktiken ein.

Im Laufe der Staffel werden die Charaktere mit persönlichen Konflikten und moralischen Dilemmata konfrontiert. Hiro muss sich seiner Unsicherheit stellen und lernen, Verantwortung zu übernehmen. Lina entdeckt neue Facetten ihrer magischen Fähigkeiten, die sie vor große Herausforderungen stellen. Garu hingegen wird mit seiner Vergangenheit konfrontiert, als ein alter Feind auftaucht, der Rache schwört.

Die Handlung wird durch mehrere Nebenhandlungen bereichert, darunter die Erkundung der Ruinen, die Aufdeckung von Geheimnissen über die antike Zivilisation und die Entwicklung der Beziehungen zwischen den Charakteren. Die Staffel endet mit einem dramatischen Höhepunkt, als die Gruppe den Schatz findet, aber gleichzeitig eine noch größere Bedrohung auf sie zukommt, die den Weg für die nächste Staffel ebnet.