Die OVA "Hakoiri Shōjo: Virgin Territory" erzählt die Geschichte von Kōichi Sakakibara, einem jungen Mann, der an der Universität studiert und in einem Wohnheim lebt. Sein Leben ändert sich schlagartig, als seine Cousine Miyu, die er seit ihrer Kindheit nicht mehr gesehen hat, bei ihm auftaucht. Miyu ist eine unschuldige, nahezu kindlich wirkende junge Frau, die aufgrund ihrer überfürsorglichen Erziehung kaum Erfahrungen mit der Außenwelt hat. Sie wird von ihrer Familie zu Kōichi geschickt, um unter seiner Obhut zu leben und mehr über das Leben zu lernen.

Miyus Unerfahrenheit und ihre naive Art führen zu zahlreichen ungewollten, aber oft komischen Situationen, insbesondere da sie sich Kōichi gegenüber sehr anhänglich zeigt. Ihre Anwesenheit stellt Kōichis Alltag auf den Kopf, da er sich plötzlich um sie kümmern muss und gleichzeitig versucht, ihr beizubringen, wie man in der Welt zurechtkommt. Dabei entwickelt sich eine enge, aber auch ambivalente Beziehung zwischen den beiden, die von Miyus kindlicher Unschuld und Kōichis wachsender Verantwortung geprägt ist.

Im Laufe der Handlung treten weitere Charaktere auf, darunter Kōichis Freunde und Kommilitonen, die auf Miyus eigenartige Art reagieren und oft in die ungewöhnlichen Situationen hineingezogen werden. Die Dynamik zwischen den Figuren wird durch Miyus Unbedarftheit und ihre direkte Art, Gefühle auszudrücken, weiter kompliziert. Die Geschichte thematisiert dabei sowohl humorvolle als auch nachdenkliche Momente, die sich aus Miyus Entwicklung und ihrer Beziehung zu Kōichi ergeben.

Die Handlung konzentriert sich auf die alltäglichen Herausforderungen, die Miyu und Kōichi gemeinsam bewältigen müssen, sowie auf die emotionalen Aspekte ihrer Beziehung. Dabei wird deutlich, wie Miyu langsam beginnt, ihre Unabhängigkeit zu entdecken, während Kōichi lernt, Verantwortung zu übernehmen und seine Gefühle zu reflektieren. Die OVA bietet eine Mischung aus Comedy, Romantik und leichten dramatischen Elementen, die sich um das Zusammenleben und die persönliche Entwicklung der Charaktere drehen.