"City Nocturne" ist ein Anime-Film, der in einer dicht besiedelten, urbanen Metropole spielt, die von einer düsteren, futuristischen Atmosphäre geprägt ist. Die Handlung dreht sich um Kaito, einen jungen Mann, der als Kurier in den nächtlichen Straßen der Stadt arbeitet. Kaito wird in eine Reihe mysteriöser Ereignisse verwickelt, als er einen mysteriösen Auftrag annimmt, der ihn in die Unterwelt der Stadt führt. Dabei stößt er auf eine geheime Organisation, die hinter den Kulissen die Kontrolle über die Stadt ausübt und mit illegalen Experimenten und Technologien experimentiert.

Im Zentrum der Geschichte steht die Begegnung Kaitos mit Aya, einer geheimnisvollen Frau, die scheinbar mit der Organisation verbunden ist. Aya besitzt übernatürliche Fähigkeiten, die sie zu einer zentralen Figur im Konflikt zwischen der Organisation und einer Gruppe von Rebellen macht, die gegen die Unterdrückung kämpfen. Kaito wird zwischen die Fronten gezogen und muss sich entscheiden, ob er sich den Rebellen anschließt oder seinen eigenen Weg sucht, um die Wahrheit über die Organisation und ihre Machenschaften aufzudecken.

Die Handlung entwickelt sich durch eine Reihe von Verfolgungsjagden, Kämpfen und Enthüllungen, die die komplexe Beziehung zwischen Kaito und Aya sowie die moralischen Dilemmata, mit denen die Charaktere konfrontiert sind, vertiefen. Die Stadt selbst fungiert als eigenständiger Charakter, deren nächtliche Kulisse und technologische Überwachungssysteme die Handlung vorantreiben und die Atmosphäre des Films prägen. Der Film endet mit einem offenen Finale, das Raum für Interpretationen lässt und die Zuschauer über die Zukunft der Charaktere und der Stadt spekulieren lässt.