Nachdem sie geglaubt hatte, dem Liar-Game-Turnier endlich entkommen zu sein, wird die unendlich ehrliche Studentin Nao Kanzaki für die Endrunde zurückgeholt. Sie erhält eine Einladung zur Teilnahme, nachdem ein Rivale, Yokoya, beschließt auszusteigen und einen freien Platz hinterlässt. Trotz ihrer Ängste nimmt Nao an, getrieben von ihrer Sorge um ihren Partner, den genialen ehemaligen Trickbetrüger Shinichi Akiyama, der bereits seinen Platz im Finale gesichert hat. Der Schauplatz dieser ultimativen Konfrontation ist eine abgeschiedene, opulente Arena, die für ein Spiel namens Garten Eden konzipiert ist. Elf Spieler, alles Veteranen, die frühere Runden überlebt haben, konkurrieren um einen Hauptpreis von 5 Milliarden Yen. Das Spiel wird von der Liar-Game-Turnier-Organisation und ihrem rätselhaften Personal überwacht, darunter die kaltblickende Spielleiterin Ellie.

Die Regeln des Garten Eden sind trügerisch einfach. In jeder Runde stimmen die Spieler heimlich für einen von drei Gegenständen: einen roten Apfel, einen goldenen Apfel oder einen silbernen Apfel. Das Spiel ist bewusst so strukturiert, dass es Kooperation belohnt. Wenn alle elf Spieler für den roten Apfel stimmen, gewinnt jeder einhundert Millionen Yen. Die Versuchung zu betrügen ist jedoch immens. Wenn nur eine Person rot wählt, während andere es nicht tun, verliert dieser einzelne rote Wähler eine Milliarde Yen und wird öffentlich benannt, während alle anderen einhundert Millionen Yen gewinnen. Umgekehrt gewinnt ein einzelner Spieler, der für einen goldenen oder silbernen Apfel stimmt, während der Rest rot wählt, einen enormen Bonus von zweihundert Millionen Yen. Jede andere Mischung der Stimmen führt zu finanziellen Strafen für rote Wähler und Gewinnen für Nicht-Rot-Wähler. Das Spiel ist auf bis zu dreizehn Runden ausgelegt, wobei Spieler ausscheiden, wenn ihre Schulden zu hoch werden.

Nao plädiert sofort für die idealistische Strategie: Alle vertrauen sich einfach gegenseitig und stimmen jede Runde rot ab. Ihr Appell für gegenseitiges Vertrauen wird sofort zunichtegemacht, als mehrere Spieler in der ersten Runde das Bündnis verraten und die tiefsitzende Gier und Angst innerhalb der Gruppe offenbaren. Wichtige zurückkehrende Spieler sind der extravagante und stets verräterische Yuji Fukunaga, dessen Loyalitäten sich mit dem Wind ändern, und der stoische doch skrupellose Yokoya, der trotz seines früheren Rückzugs weiterhin einen langen Schatten auf das Geschehen wirft. Der Konflikt vertieft sich mit der Enthüllung, dass ein mysteriöser Spieler, bekannt als Person X, unter ihnen ist. Dieser Saboteur, der heimlich für die Organisatoren des Liar Game arbeitet, manipuliert gezielt die Stimmen, um Chaos zu gewährleisten und die Möglichkeit eines kollektiven Sieges zu verhindern.

Akiyama übernimmt mit seiner kalten Logik und meisterhaften psychologischen Taktik die Führung bei der Bekämpfung von Person X. Er entwickelt mehrere komplexe Strategien, um den Verräter zu identifizieren und Kooperation zu erzwingen. Ein solcher Plan beinhaltet die Verwendung eines Lippenstiftabdrucks, um die Stimme eines Spielers zu verfolgen, ein anderer ist ein hochriskantes Manöver, um das Spiel durch eine Runde, in der alle Geld verlieren, zurückzusetzen, in der Hoffnung, die Spieler zur Kooperation zu schocken. Trotz dieser Bemühungen überlistet Person X, ein scheinbar sanftmütiger Spieler namens Sendo, Akiyama, was zu einem kritischen Punkt führt, an dem Akiyama sich opfern muss, um Nao vor der Eliminierung zu schützen und sie vorübergehend ohne ihren Hauptstrategen zurücklässt.

Nao ist jedoch über das naive Mädchen aus den früheren Runden hinausgewachsen. Gestützt auf die Lektionen, die sie von Akiyama gelernt hat, und ihren unerschütterlichen Glauben an die Möglichkeit menschlicher Güte, gibt sie nicht auf. Mit der Hilfe anderer Spieler, die ihre Integrität zu schätzen gelernt haben, arbeitet sie daran, Person X zu enttarnen. In einer klimatischen Wende orchestriert Akiyama, der einen Deal mit dem abgereisten Yokoya für seine Rückkehr ins Spiel gemacht hat, eine letzte, brillante Täuschung. Er entlarvt Person X nicht durch weitere Lügen, sondern indem er eine Situation schafft, in der der Verräter in seinem eigenen Lügennetz gefangen ist. Die letzte Runde wird zu einem Referendum über Naos Kernphilosophie. Vor die Wahl zwischen sicherem persönlichem Gewinn und einem riskanten kollektiven Sieg gestellt, entscheiden sich die Spieler, inspiriert von Naos Beispiel und müde vom endlosen Verrat, schließlich für Vertrauen. In einer angespannten und emotionalen Abstimmung wählt jeder einzelne Spieler den roten Apfel, erreicht das perfekte kooperative Ergebnis und beendet das Liar Game für immer. Der Film endet damit, dass Nao und Akiyama vom Turnier weggehen, nicht nur mit dem gewonnenen Geld, sondern auch mit dem Beweis, dass selbst in einem auf Betrug aufgebauten System Vertrauen und Ehrlichkeit letztlich siegen können.