Die Super-Menschliche Chiharu und der Cyborg Makina werden wegen Verstoßes gegen die Weltraumverkehrsgesetze verhaftet. Sie landen in einem Gefängnis zusammen mit zwei weiteren Paaren von Außenseitern: dem Super-Mensch-Duo Akane und Kanata sowie den Cyborg-Freunden Kurt und Max. Polizistin Ryoko verurteilt alle sechs zu einer Woche gemeinnütziger Arbeit, bei der sie den interplanetaren Schnellzug namens Milky Subway reinigen müssen. Die Aufgabe scheint einfach, bis eine Fehlfunktion den Zug plötzlich mit den Insassen an Bord in den Tiefenraum katapultiert. Ohne Steuerung, ohne Plan und ohne klares Ziel muss die Gruppe ums Überleben im Chaos des außer Kontrolle geratenen Zuges kämpfen, während sie ihre eigenen persönlichen Konflikte, Groll und unbeholfenen Bindungen bewältigt. Unterwegs begegnen sie einem defekten Roboter-Begleiter, einem Sicherheitsroboter, der sie für Eindringlinge hält, und urbanen Legenden über die verfluchte Vergangenheit des Zuges. Während sie sich ihren Weg zum vorderen Wagen bahnen, um einen verlorenen Kontrollschlüssel zu finden, zeigen Rückblenden, wie jedes Paar verhaftet wurde und warum ihre Beziehungen so angespannt sind. Der Film ist eine erweiterte Version der zwölfteiligen Zeichentrickserie mit zusätzlichen Szenen nach dem Abspann, die einen Einblick in das geben, was als Nächstes passiert.