Eine 17-jährige Oberschülerin namens Iroha Sakayori führt ein hektisches Leben im nahegelegenen Zukunftstokio, balanciert ihr Studium mit Teilzeitarbeit, um sich selbst zu versorgen, aufgrund einer angespannten Beziehung zu ihrer Mutter. Ihre einzige Flucht ist Tsukuyomi, ein beliebter virtueller Realitätsraum, in dem sie sich entspannt, indem sie Streams der Top-KI-Schöpferin und Administratorin Yachiyo Runami verfolgt. Eines Nachts entdeckt Iroha ein Baby, das aus einem leuchtenden Versorgungsmast auftaucht. Unfähig, den Säugling zurückzulassen, nimmt sie ihn mit nach Hause, wo er schnell zu einem Teenager-Mädchen heranwächst. Iroha nennt sie Kaguya nach der alten Volkssage von der Mondprinzessin.

Kaguya ist eine fröhliche und chaotische Ausreißerin vom Mond, die die Erde unendlich aufregender findet als ihre langweilige, aufgabengetriebene Heimatwelt. Trotz ihrer aufeinanderprallenden Persönlichkeiten, wobei Iroha diszipliniert und zurückhaltend ist, bilden sie eine Bindung. Auf Kaguyas Bitte hin willigt Iroha ein, ihr zu helfen, eine Live-Streamerin auf Tsukuyomi zu werden, wobei Iroha unter dem Namen Iro P Musik produziert und Kaguya als Sängerin auftritt. Während ihre Online-Zusammenarbeit an Popularität gewinnt, werden sie einander näher, und Iroha beginnt, aus ihrer Hülle strenger Eigenständigkeit herauszutreten.

Ihr wachsender Erfolg führt sie dazu, an einem großen Turnier teilzunehmen, um die Chance auf eine Zusammenarbeit mit Yachiyo selbst zu erhalten. Doch ein bedrohlicher Schatten zeichnet sich ab, als Agenten vom Mond auftauchen und fordern, dass Kaguya nach Hause zurückkehrt. Trotz Irohas verzweifelter Bemühungen, sie zu schützen, wird Kaguya in das Mondreich zurückgebracht. In der Folge entdeckt eine niedergeschlagene Iroha die schockierende Wahrheit: Yachiyo ist tatsächlich Kaguya aus der Zukunft.

Als Kaguya ursprünglich versuchte, zu Iroha zurückzukehren, schickte sie eine Zeitverzerrung stattdessen 8.000 Jahre in die Vergangenheit. Gezwungen, den langsamen Weg zurück in die Gegenwart zu nehmen, lebte sie Jahrtausende lang und schuf schließlich Tsukuyomi als einen Weg, sich mit Iroha in der virtuellen Welt wiederzuvereinen. Diese Enthüllung schafft eine stabile Zeitschleife, in der Irohas Wiegenlied für das Baby Kaguya zum Debütlied für Yachiyo wird, die dieselbe Kaguya nach 8.000 Jahren des Wartens ist.

Weigernd, eine bittersüße Trennung zu akzeptieren, widmet Iroha ihr Leben dem Brechen des Zyklus. Sie studiert ein Jahrzehnt lang Ingenieurwesen und Robotik und erschafft schließlich einen physischen Androidenkörper, damit Kaguya über ihr Yachiyo-Bewusstsein dauerhaft mit ihr in der realen Welt leben kann. Zusammen erreichen sie ein wahrhaft glückliches Ende und schließen endlich die 8.000-jährige Schleife.