Koyomimonogatari folgt Koyomi Araragi, einem Oberschüler, der einst in einen Vampir verwandelt wurde und nun über schwache übernatürliche Regenerationsfähigkeiten verfügt, während er eine Reihe kleiner und scheinbar alltäglicher Merkwürdigkeiten untersucht. Im Gegensatz zu den großen, lebensbedrohlichen Konflikten früherer Teile besteht diese Sammlung aus zwölf Kurzgeschichten, die über sein Schuljahr von April bis März verstreut sind und als Vorspiel zum letzten Kapitel seiner Reise dienen. Die Handlung bewegt sich durch alltägliche Schauplätze wie seine Schule, den Araragi-Haushalt, lokale Parks, Badehäuser und verlassene Schreine und hebt die ruhigen Momente zwischen den Haupthandlungsbögen hervor.

Jede Geschichte wird typischerweise durch eine der Serienheldinnen ausgelöst, die Araragi bittet, ein kleines Rätsel zu lösen. In Koyomi Stone hilft er Tsubasa Hanekawa, einen vergessenen Steinschrein auf dem Schulgelände zu untersuchen, in Koyomi Flower streitet er sich mit Hitagi Senjougahara über unerklärliche Blumen auf dem Dach, und in Koyomi Sand teilt er ein bittersüßes Wiedersehen mit dem wandernden Geist Mayoi Hachikuji in einer Sandkiste. Andere Episoden umfassen Suruga Kanbaru, die um Hilfe mit dem Wasser in einem Badehaus bittet, Nadeko Sengoku, die seltsame Gerüchte bespricht, und Araragis Schwestern Karen und Tsukihi, die ihn in belanglose Vorfälle mit einem Baum und Tee verwickeln. Diese Abschnitte konzentrieren sich stark auf geistreiche Wortgefechte, philosophische Gespräche über Wahrnehmung und Wahrheit sowie die natürliche Chemie zwischen den Charakteren und dienen als narrative Alltagsszenen, die die zeitlichen Lücken der Serie füllen.

Während die Geschichten über die leichteren Episoden hinaus fortschreiten, verlagert sich der Ton hin zur übergreifenden Handlung der Final Season. In Koyomi Mountain trifft Araragi die rätselhafte Ougi Oshino am wiederaufgebauten Nord-Weiß-Schlangen-Schrein, während Koyomi Torus ein Gespräch mit Shinobu enthält, das auf die Natur ihrer Bindung hindeutet. Die Sammlung gipfelt in einem dramatischen zweiteiligen Finale. In Koyomi Nothing und Koyomi Dead enthüllt die Spezialistin Izuko Gaen, dass Araragis fortbestehende Existenz als Halbvampir das Gleichgewicht der Welt gestört hat. Um dies zu korrigieren und ihn auf seine letzte Mission vorzubereiten, nutzt Gaen ein spezielles Schwert, um Araragis unsterbliche Verbindung zu Shinobu zu durchtrennen und ihn damit effektiv zu töten. Die Geschichte endet mit einem Cliffhanger, in dem Araragi auf einem Bergpfad erwacht, seiner vampirischen Kräfte beraubt, und bereitet so die Bühne für den Abschluss von Owarimonogatari.