Ein mysteriöser Mann in Weiß wirft eine langhaarige Frau in einen Brunnen, der bereits voller ähnlicher Frauen ist. Dies ist das Werk von Seiji Kashiwada, einem gestörten Online-Künstler, der die legendäre Geisterfrau Sadako Yamamura wiederbeleben will, um sich an der Menschheit zu rächen. Er begann damit, Frauen zu entführen und in den Brunnen zu werfen, doch als das nicht das gewünschte Ergebnis brachte, erschuf er ein verfluchtes Video. In dem Video filmt sich Kashiwada, wie er von einem Geist getötet wird, und lädt es dann ins Internet hoch, wodurch jeder, der das Material sieht, ebenfalls stirbt. Das Video dient als Werkzeug, um einen perfekten menschlichen Wirt für Sadako zu finden.

Die Geschichte wechselt zu Akane Ayukawa, einer Lehrerin mit latenten telekinetischen Kräften. Jahre zuvor nutzte sie diese Fähigkeiten, um einen Wahnsinnigen davon abzuhalten, ihre Schule anzugreifen – eine Tat, die sie eher als Freak denn als Heldin brandmarkte. Nur Takanori Ando, ein Junge, der ihre Kraft schätzte, blieb ihr nahe, und er ist inzwischen ihr Freund geworden. In der Gegenwart hört Akane von ihren Schülern Gerüchte über ein Selbstmordvideo, das online kursiert und seine Zuschauer dazu treibt, sich umzubringen. Sie schenkt der Geschichte keine Beachtung, bis eine ihrer Schülerinnen, Noriko Morisaki, das Material ansieht und stirbt.

Bei den Ermittlungen zum Tod entdecken Detective Koiso und sein Partner eine Reihe ähnlicher Selbstmorde. Akane geht der Sache ebenfalls mit Takanori, einem Videodesigner, nach und erfährt, dass das Video mit Kashiwada in Verbindung steht. Als Akane eine weitere Schülerin, Risa, vor dem Angriff des Geistes rettet, der aus dem Video auftaucht, erklärt der Geist, Akane sei „die Auserwählte“. Der Fluch beginnt, Akane direkt ins Visier zu nehmen, und zwingt sie und Takanori zur Flucht. Der Geist, der aus jedem Bildschirm auftauchen kann, verfolgt sie durch einen großen LCD-Werbelaster auf der Straße und fängt schließlich Takanori ein, dessen Essenz in einem Mobiltelefon gefangen wird.

Akane verbündet sich mit Detective Koiso, der herausgefunden hat, dass Kashiwadas Wohnung eine Kulisse war, deren Wände mit weißen Schmetterlingen bedeckt waren, hinter denen sich die Notizen und die Geschichte des Wahnsinnigen verbargen. Kashiwada hatte Akane gezielt gequält, da er glaubte, ihre einzigartigen Kräfte machten sie zum idealen Gefäß für Sadako. Koiso und Akane reisen zum alten Yamamura-Anwesen, das heute ein baufälliges Gebäude neben einem Einkaufszentrum ist. Am Brunnen werden sie von den mutierten, unvollkommenen Versionen Sadakos angegriffen, die aus Kashiwadas früheren Opfern entstanden sind, und Koiso wird getötet.

Akane gelangt in einen Raum, in dem sie von einer Legion der unvollkommenen Sadakos konfrontiert wird. Ihre Angst löst ihre telekinetischen Kräfte aus, die die Kreaturen zerstören. Dann wird sie auf das Dach transportiert, wo die echte Sadako mit dem gefangenen Takanori wartet. Sadako enthüllt, dass sie und Akane gleich seien, doch Akane weist dies zurück und erklärt, Sadako nutze ihre Kraft, um zu zerstören, während sie ihre helfe, anderen zu helfen. Um Takanori zu retten, dem ein Messer an der Kehle steht, willigt Akane ein, Sadakos Wirtin zu werden. Der Geist hüllt sie in einen Strom schwarzer Haare, doch Takanori, nun befreit, zerstört das Mobiltelefon, das ihn gefangen hielt. Akane stürzt auf den Boden darunter, bedeckt mit den Haaren des Geistes, aber lebendig und menschlich. Eine Mid-Credits-Szene deutet an, dass Kashiwada überlebt haben könnte, da die Eröffnung seines verfluchten Videos erneut abzuspielen beginnt, mit einer leichten Änderung seiner Einführung.