Sora Mitsurugi, der dreizehnjährige Erbe des Hauses Mitsurugi, steht vor einer heiligen Prüfung, um den geheimen Phantomklingen-Stil seiner Familie zu erlernen. Die Familie Mitsurugi ist vom Kaiser mit der entscheidenden Aufgabe betraut worden, ein Dämonentor zu bewachen, und dieser Test bestimmt, wer würdig ist, dieses Erbe fortzuführen. Während alle sieben anderen Schüler seines Alters bestehen, scheitert Sora als Einziger. In einem Augenblick zerbricht sein Leben. Sein Vater, der Meister des Phantomklingen-Stils, verstößt ihn und wirft ihn hinaus. Sein bester Freund verspottet ihn mit mitleidigen Münzen, und seine Verlobte, Ayaka Azurite, löst die Verlobung kühl auf und erklärt, sie sei nur dem Erben versprochen worden, nicht ihm persönlich. Mit nichts zurückgelassen, besucht der gebrochene Sora das Grab seiner Mutter, bevor er von der Insel verbannt wird, um auf sich allein gestellt zu überleben.

Fünf Jahre vergehen. Sora hat als niederrangiger Abenteurer überlebt, seine Wunden geleckt und davon geträumt, eines Tages genug Anerkennung zu erlangen, um zurückzukehren und seinem Vater das Gegenteil zu beweisen. Doch sein Glück scheint eine weitere Wendung zum Schlechten zu nehmen, als er auf eine Abenteurergruppe namens die Falkenklingen trifft. In einer verzweifelten Begegnung mit einer monströsen Riesenbiene, bekannt als der Herr der Fliegen, verrät die Gruppe Sora grausam. Einer ihrer Magier schießt auf ihn und nutzt ihn als Köder, um die Kreatur abzulenken, damit der Rest fliehen kann. Gefangen genommen und in die Höhle des Monsters geschleppt, wird Sora dem Tod überlassen. Doch an seinem Tiefpunkt entdeckt er eine schreckliche Macht in sich selbst. Indem er die Larven des Riesentinsekts verzehrt, erlangt er eine dunkle und furchterregende Fähigkeit, verwandelt sich in den Seelenfresser und erhält eine schattenhafte Sense als Waffe.

Wiedergeboren nicht als schwacher Verstoßener, sondern als der Seelenfresser, schwört Sora eine akribische und gnadenlose Rache an allen, die ihm Unrecht getan haben. Seine Hauptziele sind die Mitglieder der Falkenklingen, die Gruppe, die ihn so herzlos verraten hat. Er beginnt systematisch, sie zu jagen, beginnend mit der Kriegerpriesterin Iria. Mit List und seinen neuen Kräften begibt er sich in ihr krankes Heimatdorf Merte, um den Grundstein für seinen Plan zu legen. Einen nach dem anderen zwingt er seine ehemaligen Gefährten in die Knechtschaft und verwandelt die Werkzeuge seines Verrats in die Instrumente seiner Rache.

Doch die Welt ist größer als Soras persönliche Fehde. Seine Taten ziehen ihn in einen geopolitischen Kampf zwischen dem kleinen Königreich Kanaria und dem expansionistischen Ad-Astra-Imperium. Das Imperium ist in unnatürlichem Tempo aufgestiegen, angetrieben durch die Macht von Herzausrüstungs-Trägern, Seelenrüstungs-Nutzern wie Sora von genau der 鬼之岛 (Oni-Insel), die ihn verstoßen hat. Als das Dragonote公爵家 (Herzogshaus Dragonote), die stolzen drachenreitenden Beschützer des Königreichs, durch die Machenschaften des Imperiums gedemütigt werden, greift Sora ein. Er nutzt seine Seelenfresser-Fähigkeit, um einen Fluch auf der Tochter des Herzogs, Claudia, zu brechen, was zu einer direkten Konfrontation mit einem imperialen Attentäter führt, dem monströsen Mönch Jininbo. Während Sora diese tückischen politischen Gewässer navigiert, verflicht sich sein Streben nach persönlicher Rache mit dem Schicksal von Königreichen und zwingt ihn, sich der Familie, die ihn verstoßen hat, und dem Imperium, das die Macht seiner Verwandten für Eroberungen ausnutzen will, zu stellen.