Shinomonogatari entfaltet sich über zwei Bände als Teil der größeren Monogatari-Serie und präsentiert parallele Erzählstränge, die die Ursprünge der Vampire und die Konsequenzen vergangener Sünden beleuchten. Die Geschichte beginnt mit einer bedrohlichen Situation: Die menschliche Gesellschaft ist in Unordnung geraten, während ein Virus, der nur Abnormitäten infiziert, damit beginnt, Vampire auszulöschen. Als Reaktion darauf begeben sich die ehemalige Vampirritterin Shinobu Oshino und ihr Begleiter Koyomi Araragi in ihre Heimat, das Königreich Acerola, um ihren ursprünglichen Meister, Deathtopia Virtuoso Suicide-Master, zu suchen. Der erste Band mit dem Untertitel Shinobu Suicide folgt ihrer Expedition an einen Ort, an dem die Grenze zwischen Leben und Tod hauchdünn ist. Bei der Begegnung mit Deathtopia muss Shinobu das Gewicht ihrer eigenen unsterblichen Geschichte und das Schicksal ihrer gesamten Spezies konfrontieren. Araragi hingegen findet sich in einer Krise wieder, in der die Regeln der Seltsamkeiten durch eine Seuche neu geschrieben werden, die ihre bloße Existenz bedroht.

Der zweite Band, Nadeko Around, wechselt die Perspektive zu einer anderen Gruppe von Charakteren. Als Teil ihrer Ausbildung zur Seltsamkeitsspezialistin reist Nadeko Sengoku zusammen mit der puppenhaften Dienerin Yotsugi Ononoki und dem betrügerischen Hochstapler Deishuu Kaiki nach Iriomote Island. Ihre Mission ist es, sich Uroko Around zu stellen, einer Schlangenbeschwörerin, die sich als leibliche Tochter der allwissenden Spezialistin Izuko Gaen entpuppt. Nadeko, die zuvor mit ihrer eigenen Verwandlung in eine Schlangengottheit kämpfte, muss sich nun der Quelle vieler der zugrundeliegenden Konflikte der Serie stellen. Die Erzählung beschreibt ihre Begegnung als Todeskampf, der Nadeko zwingt, ihren neu gefundenen Entschluss und ihre Fähigkeiten gegen eine Gegnerin zu testen, die die Wurzel vieles Bösen in der Welt verkörpert. Durch diese beiden verwobenen Handlungsstränge erkundet Shinomonogatari Themen wie Sterblichkeit, Vermächtnis und die anhaltenden Konsequenzen von Entscheidungen, die über Jahrhunderte hinweg getroffen wurden.