Koyomi Araragi ist nun Student im ersten Jahr, doch seine Verbindung zum Übernatürlichen bleibt so stark wie eh und je. An der Naoetsu High School, seiner Alma Mater, hat sich eine verstörende Serie von Verschwinden ereignet. Mehrere Schülerinnen, alles Mitglieder des kämpfenden Basketballteams, sind verschwunden. Ihre mumifizierten Leichen werden später in der ganzen Stadt entdeckt, jede mit einer markanten Narbe im Nacken. Die rätselhafte Expertin Izuko Gaen engagiert Araragi für die Untersuchung und bietet an, ihn für den Rest seiner Studienjahre in Ruhe zu lassen, wenn er kooperiert.

Die ersten Beweise deuten auf einen einzigen, schockierenden Verdächtigen hin. Unter den Habseligkeiten eines Opfers wird eine codierte Nachricht gefunden, die als D/S/V entschlüsselt wird – Initialen, die auf Deathtopia Virtuoso Suicide-Master hindeuten, die uralte und mächtige Vampirin, die einst Shinobu Oshinos Meisterin war. Araragi versucht, diese Information vor Shinobu geheim zu halten, doch der Fall nimmt eine noch seltsamere Wendung, als die mumifizierte Leiche von Deathtopia selbst von ihrer Verbündeten Mayoi Hachikuji in der Nähe eines örtlichen Schreins begraben aufgefunden wird. Da der Hauptverdächtige nun selbst ein Opfer ist, müssen Araragi, Shinobu und Hachikuji sie wiederbeleben. Ihr Plan erfordert, dass Shinobu Araragi mit ihren magischen Schwertern tötet, damit seine Seele in die Hölle reisen kann, um eine spezielle Blutprobe zu holen. Der Versuch geht schief und Araragi findet sich nicht in der Hölle, sondern im Himmel wieder. Dort trifft er auf Prinzessin Acerola, die ursprüngliche menschliche Form von Shinobu, bevor sie zur legendären Vampirin Kiss-Shot Acerola-Orion Heart-Under-Blade wurde. Sie bietet ihm eine alternative Wiederbelebungsmethode an und er kehrt mit einer mysteriösen Substanz zurück, die Deathtopia erfolgreich zu heilen beginnt.

Während Deathtopia sich erholt, wird eine weitere Mumie mit einem neuen Code, F/C, gefunden. Die Untersuchung ergibt dann, dass die Vampirgene auf allen Mumien mit denen von Deathtopia übereinstimmen, was ein Paradoxon darstellt, wenn sie handlungsunfähig war. Araragi und Gaen setzen die Wahrheit zusammen: Deathtopia griff tatsächlich ein Mädchen an, Kie Harimaze, aber erst nachdem das Mädchen darum gebeten hatte, in einen Vampir verwandelt zu werden. Harimazes Blut war jedoch giftig für Deathtopia und ließ sie mumifizieren. In dem Glauben, ihre Schöpferin sei tot, nahm die frisch verwandelte Harimaze den Namen Deathtopia an und setzte die Angriffe auf ihre Basketball-Teamkolleginnen als Racheakt fort. Sie hatte ihren eigenen Tod als eines der Opfer geschickt vorgetäuscht, um Verdacht zu vermeiden.

Die letzte Konfrontation findet in Kanbarus Villa statt. Die Täterin, Kie Harimaze, trifft ein, um weitere ihrer ehemaligen Teamkolleginnen anzugreifen, trifft aber stattdessen auf die wiederbelebte Deathtopia. Die uralte Vampirin, nun zu alt und schwach, um fortzufahren, bietet Harimaze eine Wahl: Trinke ihr Blut, um wieder menschlich zu werden, oder verzehre sie vollständig, um ein vollwertiger Vampir zu werden. Bevor Harimaze handeln kann, greift Araragi ein, gefolgt von der Expertin Yozuru Kagenui. Nachdem die Situation unter Kontrolle ist, willigt Harimaze ein, wieder menschlich zu werden, was auch ihre mumifizierten Opfer wiederherstellen wird. Deathtopias Wunsch, getötet zu werden, wird abgelehnt und sie verlässt Japan, während Araragi zu seinem Studienleben zurückkehrt und seiner Freundin Hitagi Senjougahara schließlich die ganze bizarre Affäre erklärt.