Die Geschichte folgt Koyomi Araragi, einem Oberschüler, der nach einem Vorfall in den Frühlingsferien vampirische Heilungsfähigkeiten behält, und seiner Begleiterin Shinobu Oshino, einer ehemaligen legendären Vampirin, die nun an seinen Schatten gebunden ist. Die Handlung setzt unmittelbar nach den Ereignissen von Kabukimonogatari ein. Während er mit der verlorenen Schneckengeisterin Mayoi Hachikuji spazieren geht, begegnet Koyomi einer rätselhaften und furchterregenden Entität, die als eine gestaltlose, alles verschlingende Dunkelheit erscheint. Diese Entität, die Shinobu aus einer Begegnung vor vierhundert Jahren wiedererkennt, ist kein traditionelles Abergläubisches Wesen, sondern ein Vollstrecker des Naturgesetzes, das die richtige Ordnung der Welt durch das Löschen von Abergläubischen Wesen durchsetzt, die von ihrer Bestimmung abgewichen sind.

Während die Dunkelheit die Gruppe verfolgt, werden sie von der puppenhaften Shikigami Yotsugi Ononoki gerettet und suchen Zuflucht in den Ruinen einer alten Nachhilfeschule. Dort erzählt Shinobu von ihrer Ankunft in Japan vor Jahrhunderten, der Erschaffung ihres ersten Vampirdieners und wie sie erstmals die Aufmerksamkeit dieses gnadenlosen Vollstreckers auf sich zog. Die wahre Natur der Bedrohung wird von der rätselhaften Spezialistin Izuko Gaen enthüllt, die erklärt, dass die Dunkelheit nicht Shinobu oder Koyomi, sondern Mayoi Hachikuji zum Ziel hat.

Nachdem Koyomi ihr geholfen hatte, ihre Vergangenheit zu bewältigen, hat Mayoi die Umstände gelöst, die sie als wandernden Geist gebunden hatten. Sie ist im Wesentlichen zu einem harmlosen Geist geworden, der Menschen nicht mehr in die Irre führt und somit nicht mehr als das Abergläubische Wesen „Mayoi die Schnecke“ fungiert. Indem sie ihre Rolle aufgegeben hat, hat sie das Naturgesetz der Abergläubischen Wesen verletzt, was sie zur Löschung durch die Dunkelheit markiert. Angesichts dieses unvermeidlichen Ausgangs wählt Mayoi eine bittersüße Lösung. Um Koyomi und Shinobu davor zu bewahren, zusammen mit ihr verschlungen zu werden, akzeptiert sie schließlich ihr Schicksal und geht ins Jenseits über, wodurch sie offiziell kein Geist mehr ist. Ihr Abschied hinterlässt einen tiefen und traurigen Eindruck bei Koyomi, der einen Verlust hinnehmen muss, den er nicht rückgängig machen kann.