Zwei Jahre sind vergangen seit dem Ende des Kampfes gegen den gewaltigen Gegner namens Rumour. Akira Sato, der legendäre Auftragskiller mit dem Codenamen Fable, führt weiterhin ein ruhiges Leben mit seiner Partnerin Yoko und seiner Nachbarin Misaki und bemüht sich, das normale Dasein aufrechtzuerhalten, das sein Boss ihm befohlen hat. Der dritte Teil der Serie folgt Akira, während er seinen Versuch fortsetzt, ein normales Leben zu führen, doch der Frieden wird bald gestört, als ein gewisser Mann mit einem Besuch eintrifft, der droht, ihn zurück in die gefährliche Unterwelt zu ziehen, die er hinter sich gelassen hat.

Die Geschichte spielt in derselben Welt wie die vorherigen Teile, einer Realität, in der professionelle Killer und Yakuza-Clans unter der Oberfläche der japanischen Gesellschaft operieren. Akira Sato, ein sanftmütiger junger Mann mit unberechenbarem Temperament, ist in Wirklichkeit ein genialer Attentäter, der in der gesamten japanischen Unterwelt gefürchtet ist. Seine charakteristische Waffe ist eine anthrazitfarbene Nighthawk-Pistole, und seine Fähigkeiten sind so verfeinert, dass er jedes Ziel innerhalb von sechs Sekunden ausschalten kann. Yoko Sato, seine Partnerin, fungiert als seine Fahrerin und Assistentin und besitzt ein fotografisches Gedächtnis, das sie zu einer unschätzbaren Verbündeten macht. Misaki Shimizu, eine Frau, die in der Wohnung nebenan lebt, ist nach den Ereignissen der vorherigen Handlungsbögen zu einem wichtigen Teil ihres Alltags geworden, nachdem sie in Akiras Welt hineingezogen wurde.

Der erste Handlungsbogen von The Third Secret konzentriert sich auf die Rückkehr von Komplikationen aus der Vergangenheit. Nach dem Weggang der Killer Azami und Yukari aus Taihei City hatten sich Akira und Misaki in eine Routine eingelebt. Doch die Ankunft eines mysteriösen Mannes signalisiert den Beginn eines neuen Konflikts. Diese Situation zwingt Akira, sich dem grundlegenden Widerspruch seiner Existenz zu stellen: dem Kampf, sich an die absolute Regel seines Bosses zu halten, niemanden zu töten, selbst wenn er von Kriminellen umgeben ist, die ihn jeden Moment provozieren könnten. Für diese menschliche Waffe bleibt das Leben als gewöhnlicher Bürger der schwierigste Auftrag, den er je angenommen hat, und diese neue Entwicklung stellt die Grenzen seiner No-Kill-Politik auf unerwartete Weise auf die Probe. Die Geschichte erforscht auch die emotionalen Nachwirkungen und die Charakterentwicklung für Misaki, deren Vergangenheit und Privatsphäre hinter ihrem Rücken ausgenutzt werden, was eine angespannte Situation schafft, die schließlich die Bühne für eine größere Konfrontation mit neuen Gegnern wie einem Paar von Zwillingskillern bereitet.