Vier Jahre nach einem alternativen Ende der Fernsehserie ist die letzte Schlacht des Kampfes der Undead mit Kazuma Kenzaki als Kamen Rider Blade zu Ende gegangen, der Hajime Aikawa, den Joker Undead, versiegelt hat. Nach der Niederlage des Jokers und der scheinbaren Gefangenschaft aller Undead ist die Welt weitergezogen. Kenzaki arbeitet nun in einem bescheidenen Job als Müllmann, Mutsuki Kamijo hat die Highschool abgeschlossen und Kotaro Shirai ist erfolgreich als veröffentlichter Autor. Doch eine neue Krise entsteht, als die Undead wieder auftauchen, befreit von einer mysteriösen weißen Version des Jokers, bekannt als der Albino Joker.

Ohne die Fähigkeit, sich zu verwandeln, wird Kenzaki von einem Trio neuer Generationen-Rider gerettet: Kamen Rider Glaive, Kamen Rider Lance und Kamen Rider Larc. Diese drei künstlichen Rider wurden von der neuen BOARD-Organisation entwickelt, die nun von dem ehemaligen Rider Sakuya Tachibana geleitet wird, der zum Vorstandsvorsitzenden des Unternehmens geworden ist. Nachdem Kenzaki und Mutsuki, der die Kraft zurückerlangt, Kamen Rider Leangle zu werden, den neuen Ridern helfen, die entkommenen Undead erneut zu versiegeln, wird enthüllt, dass der scheinbar hilfreiche Kamen Rider Glaive in Wirklichkeit der getarnte Albino Joker ist. Sein Ziel ist es, die ultimative Macht zu erlangen, indem er Amane Kurihara, ein junges Mädchen, das dem ursprünglichen Hajime nahestand, opfert, indem er sie in einer speziellen Vanity Card versiegelt.

Um Amane zu retten, überredet Kenzaki Mutsuki, Hajime aus der Joker Card zu befreien, was Kamen Rider Chalice zurückbringt. Die vier ursprünglichen Rider vereinen sich, um den Albino Joker aufzuhalten, aber sie kommen zu spät, um das Opfer zu verhindern, das ein riesiges, nahezu unbesiegbares Monster namens Jashin Fourteen beschwört. Als sie erkennen, dass Amane die Energiequelle für das Monster ist, führt Hajime Kenzaki an einen geheimen Ort und enthüllt, dass ein Leben ausgetauscht werden muss, um sie zu befreien. In der Absicht, sich selbst zu opfern, um Amane zu retten und Kenzaki zu ermöglichen, Jashin Fourteen zu besiegen, hat Hajime im letzten Moment eine Sinnesänderung und stößt stattdessen Kenzaki beiseite, indem er sein eigenes Leben anstelle des Mädchens anbietet. Ohne Angst sein Schicksal akzeptierend, wird Hajime erneut von Blade versiegelt, was Jashin Fourteen so weit schwächt, dass Kenzaki die King Form annehmen und das Monster sowie den Albino Joker zerstören kann. Im Anschluss versichert Kenzaki einer trauernden Amane, dass Hajimes Geist immer über sie wachen wird.