Das Culling Game geht in seine zweite Phase, während Yuji Itadori, Megumi Fushiguro, Yuta Okkotsu und die verbliebenen Jujutsu-Zauberer in tödlichen Koloniebarrieren gefangen sind, die über ganz Japan verstreut sind. Orchestriert vom uralten Zauberer Kenjaku, der jetzt Suguru Getos Körper bewohnt, zwingt dieser landesweite Battle Royale jeden erwachten Teilnehmer, zu töten oder getötet zu werden. Das Hauptziel der Protagonisten bleibt dasselbe: genug Punkte sammeln, um neue Regeln hinzuzufügen, Megumis Stiefschwester Tsumiki zu retten und den Engel zu finden, einen Spieler mit der verfluchten Technik, die Satoru Gojo aus dem Prison Realm befreien kann.

Yuji und Megumi setzen ihre Suche nach Verbündeten fort, während sie neue Kolonien erkunden und sowohl auf moderne Zauberer treffen, die durch Kenjakus Idle Transfiguration erweckt wurden, als auch auf wiedergeborene Zauberer aus vergangenen Jahrhunderten. Zu den gefährlichsten Neulingen gehört Hajime Kashimo, ein blitzschwingender uralter Kämpfer, der tausend Jahre auf einen würdigen Gegner gewartet hat. Seine Konfrontation mit Kinji Hakari, dem suspendierten Drittklässler, der für seinen unberechenbaren Kampfstil bekannt ist, wird zu einem entscheidenden Kampf des Arcs. In der Zwischenzeit operiert Yuta Okkotsu in Tokyo Colony No. 2, wo er seine Kopiertechnik einsetzt, um mehrere mächtige Spieler zu eliminieren und schnell Punkte zu sammeln.

Megumis Verzweiflung, Tsumiki zu retten, bringt ihn auf Kollisionskurs mit dem Engel, dessen wahre Identität Hana Kurusu ist. Sie besitzt den Schlüssel zur Befreiung von Gojo, aber ihre Kooperation hat ihren Preis. Die Staffel führt auch den erweckten Strafverteidiger Hiromi Higuruma ein, dessen Domain Expansion ihm die Macht eines Gerichtssaals verleiht, in dem die Strafe der Tod ist, sowie den komödiantischen Zauberer Fumihiko Takaba, dessen bizarre verfluchte Technik seine Witze in die Realität verwandelt. Weitere Neulinge sind der uralte Zauberer Rokujushi Miyo und der angehende Manga-Autor Charles Bernard, die jeweils einzigartige Fähigkeiten in das tödliche Spiel einbringen.

Kenjakus ultimativer Plan wird mit zunehmenden Kämpfen klarer: Er beabsichtigt, die massive Ansammlung verfluchter Energie, die durch das Culling Game erzeugt wird, zu nutzen, um sich mit Tengen zu verschmelzen, dem unsterblichen Wesen, das mit Japans Schutzbarrieren verschmolzen ist, und so eine Evolution der Menschheit zu erzwingen. Um ihn aufzuhalten, müssen die Protagonisten nicht nur die harten Regeln des Spiels überleben, sondern auch einen Weg finden, eine Regel hinzuzufügen, die den Konflikt beendet oder ihnen die Flucht ermöglicht. Die Staffel deckt die letzte Phase des Culling Game-Arcs ab und führt direkt in das klimaktische Shinjuku Showdown, während Allianzen auf die Probe gestellt werden, Opfer gebracht werden und das Schicksal der Jujutsu-Welt auf dem Spiel steht.