Ponyo, geboren als Brunhilde, ist ein goldfischähnliches Wesen und die Tochter der Meeresgöttin Granmamare und des Zauberers Fujimoto. Unter den Wellen lebend mit ihrem Vater und unzähligen kleineren Schwestern – ähnlich in der Form, aber ohne ihre Statur, Stimme und Magie – verbringt sie ihre frühen Jahre damit, Fujimotos Kreuzzug zur Reinigung des Ozeans zu begleiten. Doch ihre Faszination für die menschliche Welt wächst, was sie dazu bringt, während eines Alleingangs zu fliehen. Auf einem Quall reitend, gelangt sie an die Oberfläche, wo sie in einem Glasgefäß gefangen wird, bis der fünfjährige Sōsuke sie rettet, ihr den Namen Ponyo gibt und sie in sein Haus am Meer bringt. Eine Bindung entsteht, als sie eine Wunde an seinem Daumen ableckt, sein Blut aufnimmt und latente Magie erweckt, die ihre Verwandlungskräfte befeuert. Entgegen Fujimotos Verachtung für die Menschheit beschließt sie, ein Mensch zu werden.
Von ihrem Vater wieder eingefangen, rebelliert Ponyo mit Hilfe ihrer Schwestern, stiehlt seine magischen Elixiere und vollendet ihre Verwandlung in ein Mädchen. Die Tat löst ökologisches Chaos aus: Ein Tsunami überflutet die Küste, der Mond nähert sich der Erde, und Ponyos Magie schwindet, als sie sich mit Sōsuke wiedervereint. Sie genießt neu entdeckte menschliche Freuden – verschlingt Schinken, bastelt an Geräten und verbindet sich mit seiner Mutter – doch ihr übermäßiger Machtgebrauch hinterlässt sie geschwächt. Granmamare greift ein und bietet eine Prüfung an: Sōsuke muss geloben, Ponyo zu lieben, egal ob sie Mensch bleibt oder wieder zum Fisch wird. Sein aufrichtiges Versprechen stabilisiert die Welt und sichert ihre Menschlichkeit.
Ihre Reise zeichnet einen Wandel vom impulsiven Aufbegehren zur Hinwendung zum einfachen Leben nach, geprägt von Neugier, Beharrlichkeit und Hingabe. Beziehungen definieren ihr Wachstum – sie prallt mit Fujimotos Verbitterung zusammen, schöpft Mut aus der stillen Unterstützung ihrer Schwestern und spiegelt Granmamares Anmut wider. Indem sie ihre Identität durch Empathie statt Konflikt beansprucht, überbrückt Ponyo ihre magische Abstammung und menschlichen Bestrebungen und verkörpert so eine Harmonie zwischen den Welten.