An der renommierten Ouran Academy in Bunkyo, Tokio, einer Schule für Kinder der Superreichen, ist die Stipendiatin Haruhi Fujioka eine helle, aber bodenständige Außenseiterin. Auf der Suche nach einem ruhigen Ort zum Lernen stolpert sie in den verlassenen Dritten Musikraum, den extravaganten Clubraum der beliebtesten und exzentrischsten Gruppe der Schule: dem Host Club. Dieser rein männliche Club, angeführt vom fürstlichen, aber melodramatischen Tamaki Suoh, existiert, um die Schülerinnen der Schule mit Tee, Gebäck und charmanten Gesprächen zu unterhalten.

Bei ihrer ersten Begegnung mit den Hosts zerstört Haruhi versehentlich eine antike Vase im Wert von acht Millionen Yen. Um diese enorme Schuld zu begleichen, wird sie gezwungen, den Laufburschen des Clubs zu werden. Aufgrund ihrer kurzen Haare und ihres geschlechtsneutralen Aussehens halten die Hosts sie zunächst für einen männlichen Schüler. Selbst nachdem sie entdecken, dass sie ein Mädchen ist, erkennen sie ihr natürliches Talent, mit Menschen in Kontakt zu treten, und befördern sie zu einer vollwertigen Host. Während sie ihr wahres Geschlecht vor den Kundinnen geheim hält, arbeitet Haruhi neben sechs unterschiedlichen Persönlichkeiten: dem kühlen und berechnenden Kyoya Ootori, den schelmischen Hitachiin-Zwillingen Hikaru und Kaoru, dem süßen und kindlichen Mitsukuni „Honey“ Haninozuka und seinem stoischen, beschützenden Cousin Takashi „Mori“ Morinozuka.

Die 11-teilige Fernsehserie begleitet Haruhi, während sie sich in der absurden Welt der High Society und den übertriebenen Streichen des Host Clubs zurechtfindet. Sie lernt die spezifischen Rollen, die jeder Host spielt, vom „fürstlichen“ Typ bis zu den „kleinen Teufels“-Zwillingen, während sie langsam echte Freundschaften mit ihnen schließt. Ein zentraler Handlungsbogen ist Tamakis Verleugnung seiner wachsenden romantischen Gefühle für Haruhi, die er öffentlich als seine „Tochter“ bezeichnet, um die familienähnliche Dynamik des Clubs aufrechtzuerhalten. Gleichzeitig führt Haruhis bodenständige Art und ihre Fähigkeit, die Zwillinge als Individuen zu sehen, dazu, dass Hikaru eigene komplizierte Gefühle für sie entwickelt, was zu Spannungen innerhalb der Gruppe führt. Die Serie beleuchtet auch die persönlichen Kämpfe hinter der wohlhabenden Fassade der Jungen, einschließlich familiärem Druck, Einsamkeit und dem Wunsch nach Akzeptanz.

Die Realfilmhandlung setzt direkt nach dem Ende der Fernsehserie in einem 2012 veröffentlichten Spielfilm fort. Nach einem Jahr im Club ist Haruhi verwirrt, nachdem sie einen Zeitschriftenartikel liest, der sie überzeugt, dass sie sich in Tamaki verliebt hat. In der Zwischenzeit nimmt der Host Club am jährlichen Ouran-Festival teil und tritt gegen andere Clubs an, um das Recht zu gewinnen, den luxuriösen Zentral-Salon der Schule zu nutzen. Eine neue Komplikation entsteht mit der Ankunft von Prinzessin Michelle Monaru aus Singapur, einer verwöhnten Ehrenschülerin, die romantische Absichten auf Tamaki zu haben scheint. Während der Wettbewerb fortschreitet, entdeckt Haruhi, dass Michelle keine Rivalin um Tamakis Zuneigung ist, sondern ein einsames Mädchen, das versucht, sich mit ihrem entfremdeten Bruder Lawrence zu versöhnen. Die Hosts schließen sich zusammen, um das Festival zu gewinnen und die Geschwister wieder zu vereinen, was zu einem letzten, versehentlichen Kuss zwischen Haruhi und Tamaki führt, der die im Laufe der Serie aufgebaute romantische Spannung auflöst.