Ayame-kun ist ein zurückhaltender, pflanzenfressender College-Student, der ruhige Lernsitzungen und einsame Mittagessen bevorzugt. Der Konflikt beginnt, als Rika, eine mutig fleischfressende und sozial ungehemmte Seniorin aus seinem Seminar, beschließt, dass sein ruhiges Wesen die perfekte Herausforderung für ihre räuberischen romantischen Instinkte ist. Die Handlung spielt auf einem modernen Universitätscampus in Tokio mit seinen Bibliotheken, Cafeterien, von Kirschblüten gesäumten Wegen und den gemeinsamen Wohnheimen außerhalb des Campus, in denen mehrere Studenten leben.

Die Geschichte folgt Ayanes allmählicher, verwirrender Verführung durch Rika, die offen ihre Absicht erklärt, ihn „aufzuessen“ – sowohl spielerisch als auch im wörtlichen Sinne. Sie dringt in seinen persönlichen Raum ein, teilt Bentoboxen mit aggressiver Intimität und arrangiert Lerndates, die sich schnell in angespannte, errötende Begegnungen verwandeln. Ayame, zunächst widerstrebend und verlegen, beginnt seinen eigenen wachsenden Appetit auf ihre Aufmerksamkeit zu bemerken.

Zu den wichtigsten Handlungsbögen gehören der Kulturfest-Bogen, in dem Rika sie für einen Kussstand anmeldet und Ayame zwingt, ein Dienstmädchenkostüm zu tragen, was zu ihrer ersten öffentlichen Zuneigungsbekundung führt. Der Regenzeit-Bogen hält sie über Nacht im Campus-Archiv gefangen, wo Rikas Kühnheit mit Ayanes altmodischen Grenzen kollidiert, was zu einem Geständnis führt, das ihre Rollen umkehrt. Später führt der Hausbesuch-Bogen Ayanes traditionelle Familie ein, die Rikas Direktheit als Unhöflichkeit missversteht, was ihn zwingt, sie zum ersten Mal zu verteidigen. Der letzte Bogen, Abschluss und Zusammenziehen, zeigt Ayane, der sich von passiver Beute zu einem aktiven Verfolger wandelt und beschließt, Rika in die Stadt ihres neuen Jobs zu folgen, während er erklärt, dass er nun ihre Zukunft „verschlingen“ möchte.