"Blue Archive The Animation" spielt in einer futuristischen Stadt namens Kivotos, einer Metropole, die von verschiedenen Akademien regiert wird. Jede Akademie wird von Schülern verwaltet, die über einzigartige Fähigkeiten verfügen und in einer Welt voller Technologie und Mystik leben. Die Handlung konzentriert sich auf die Schüler der Schale-Akademie, die sich mit einer Reihe von mysteriösen Ereignissen und Bedrohungen auseinandersetzen müssen, die die Stabilität von Kivotos gefährden.

Die Protagonistin, eine junge Schülerin namens Aru, wird in die Ereignisse hineingezogen, als sie auf eine geheimnisvolle Organisation stößt, die hinter den jüngsten Unruhen in der Stadt steckt. Zusammen mit ihren Mitschülern, darunter die strategisch begabte Shiroko, die technisch versierte Hoshino und die kämpferische Nonomi, bildet sie ein Team, um die Bedrohungen zu bekämpfen und die Wahrheit hinter den Vorfällen aufzudecken. Die Gruppe muss sich nicht nur mit äußeren Feinden auseinandersetzen, sondern auch mit internen Konflikten und persönlichen Herausforderungen, die ihre Zusammenarbeit auf die Probe stellen.

Im Laufe der Serie werden die Charaktere mit einer Vielzahl von Missionen konfrontiert, die von der Aufklärung von Verschwörungen bis hin zur Verteidigung ihrer Akademie reichen. Dabei entdecken sie nach und nach die tieferen Geheimnisse von Kivotos, einschließlich der Existenz einer alten Technologie, die die Machtstrukturen der Stadt grundlegend verändern könnte. Die Handlung verbindet Action, Mystery und emotionale Momente, während die Charaktere wachsen und sich weiterentwickeln, um ihre Ziele zu erreichen und ihre Welt zu schützen.