Im Jahr 1863 steht Kyoto an einem Scheideweg. Die letzten Jahre der Edo-Zeit haben politische Umwälzungen, wachsende Spannungen und Blutvergießen in die Straßen der japanischen Hauptstadt gebracht, während das Land mit dem Eintreffen ausländischer Mächte und dem Niedergang der Autorität des Shogunats ringt. In dieser turbulenten Atmosphäre arbeitet der junge Waise Nio Chirinu im Knödelladen seiner Adoptivgroßmutter, träumt von einer besseren Welt und hegt in sich ein brennendes Gerechtigkeitsgefühl.

Nios Leben ändert sich für immer, als er Toshizo Hijikata und Soji Okita begegnet, zwei Mitglieder einer gefürchteten und verachteten Gruppe herrenloser Ronin, bekannt als die Miburo. Kurz für Mibu Roshigumi, patrouilliert diese Ansammlung von herrenlosen Samurai mit rücksichtslosen Methoden durch die gefährlichen Straßen Kyotos. Nachdem Hijikata und Okita Nio und seine Schwester Iroha als Köder benutzen, um Kinderentführer zu fangen, erkennen sie den reinen Entschluss des Jungen und laden ihn ein, ihren Reihen beizutreten. Trotz seiner Unfähigkeit, eine Klinge effektiv zu führen, nimmt Nio an, in der Hoffnung zu verstehen, wie man die Welt wirklich verändern und die Unschuldigen schützen kann.

Nio tritt zusammen mit zwei anderen jungen Mitgliedern seines Alters bei: Hajime Saito, einem versierten linkshändigen Schwertkämpfer, der das Erbe seines Vorgängers trägt, und Taro Tanaka, einem Jungen, der von dem unberechenbaren Serizawa Kamo in die Gruppe gebracht wurde. Zusammen bilden diese drei eine jüngere Generation innerhalb der Miburo und trainieren neben legendären historischen Figuren, darunter der sanfte doch scharfe Krieger Isami Kondo, der leidenschaftliche Speerkämpfer Sanosuke Harada und der ernste Erzähler Shinpachi Nagakura. Die Serie folgt ihren Kämpfen, um Respekt zu verdienen, ihren eigenen Gerechtigkeitssinn zu definieren und in einer Organisation zu überleben, die zwischen ihren Idealen und den harten Realitäten von Gewalt und politischem Manövrieren zerrissen ist.

Die Geschichte entfaltet sich durch mehrere große Handlungsbögen. Nios anfängliches Training und die Bindung zu seinen jungen Kameraden etablieren die Gruppendynamik, bevor die Serie in Konflikte mit dem Kyohachi-Dojo eintaucht, einer mächtigen Schwertkampfschule, die zu einem wiederkehrenden Gegner wird. Ein bedeutender Bogen konzentriert sich auf den Schutz des jungen Shogun Tokugawa Iemochi, genannt Kikuchiyo, eines gutherzigen Anführers, der die Erwartungen an einen Herrscher herausfordert. Die erste Staffel endet mit der Einführung des „Serizawa-Attentats-Bogens“, eines entscheidenden historischen Ereignisses, das die Miburo zu dem umformen wird, was schließlich zur legendären Shinsengumi werden sollte. Eine zweite Staffel, die diesen Bogen behandelt, ist für 2026 geplant. Während dieser Ereignisse erkundet der Anime, wie sich eine Gruppe verhasster Ronin allmählich in die Elite-Polizeitruppe des Shogunats verwandelt, mit Nio als fiktivem Zeugen dieses historischen Übergangs.