Nun, da Koyomi Araragi die Oberschule abgeschlossen hat, ist seine eigene Geschichte zu Ende. Doch die Geschichten der Mädchen, die er einst von übernatürlichen Plagen gerettet hat, sind noch lange nicht vorbei. Der Fokus der Erzählung verlagert sich auf ihr Leben, ihre Kämpfe und ihr Wachstum in seiner Abwesenheit, während auch entscheidende Ereignisse aus der fernen Vergangenheit und Koyomis eigenes Leben als Universitätsstudent beleuchtet werden.

Der Schauplatz bleibt die gleiche eigenartige Stadt, doch der Lauf der Zeit ist spürbar. Koyomi ist nun Erstsemester an der Nationalen Manase-Universität und versucht, sich von der Welt der Erscheinungen zu distanzieren und ein normales Campusleben zusammen mit einer scharfzüngigen neuen Freundin namens Meniko Hamukai zu genießen. Die Hauptverantwortung für den Umgang mit Seltsamkeiten liegt weitgehend bei Yotsugi Ononoki, einem Tsukumogami (einer lebenden puppenartigen Erscheinung), die im Haushalt der Araragis wohnt. Ihre Mission ist es, Koyomis jüngere Schwester Tsukihi Araragi zu überwachen, die den unsterblichen Phönix in sich trägt.

Die Staffel, die die Off Season und Monster Season Light Novels adaptiert, ist in mehrere eigenständige Erzählbögen gegliedert.

Die Geschichte beginnt mit dem Tsukihi Undo-Bogen. Yotsugi lebt als Puppe im Haus der Araragis, verrät aber versehentlich ihr Bewusstsein gegenüber Tsukihi. Dies zwingt Yotsugi in einen absurden und komischen Kampf, Tsukihi davon zu überzeugen, dass sie nur eine gewöhnliche Puppe ist – eine Aufgabe, die durch die Natur des Phönixes erschwert wird, die Tsukihi vergangene Traumata vergessen und ihre Fehler endlos wiederholen lässt.

Darauf folgt der Nadeko Draw-Bogen, der sich auf Nadeko Sengoku konzentriert. Einst ein Mittelschulmädchen, das zur Gottheit wurde, ist Nadeko nun eine zurückgezogene Drittklässlerin, die die Schule meidet, während sie ihrem Traum, Mangaka zu werden, nachgeht. Auf Yotsugis Vorschlag hin nutzt sie ihre Kräfte, um vier Klone zu erschaffen, die verschiedene Facetten ihrer Persönlichkeit repräsentieren, um ihr beim schnelleren Zeichnen zu helfen. Doch die Klone entkommen und toben umher, was Nadeko zwingt, ihre gespaltene Identität zu konfrontieren und buchstäblich gegen ihre vergangenen Selbst zu kämpfen, um persönlich zu wachsen und ihr Leben zurückzuerobern.

Die Erzählung taucht dann in eine Prequel-Geschichte ein, die 600 Jahre in der Vergangenheit spielt. Der Acerola Bon Appétit-Bogen enthüllt die Ursprünge von Shinobu Oshino, der ruinierten Vampirin. Er folgt einer schönen und einsamen Prinzessin namens Acerola und ihrer schicksalhaften, tragischen Begegnung mit dem unsterblichen und mächtigen Vampir Deathtopia Virtuoso Suicide-Master, die zur Entstehung von Kiss-shot Acerola-orion Heart-under-blade führt.

Schließlich kehrt der Shinobu Mustard-Bogen in die Gegenwart zurück. Koyomi wird von der rätselhaften Spezialistin Izuko Gaen gebeten, einen bizarren Fall zu lösen, bei dem Schülerinnen der Naoetsu-Oberschule zu Mumien werden. Die Untersuchung führt ihn zurück zu seinen alten Wirkungsstätten und direkt zu einem Wiedersehen mit der legendären Vampirin Deathtopia, die aus einem langen Schlaf erwacht ist. Dieser Bogen vereint Koyomi, Shinobu und eine Reihe vertrauter Gesichter, um ein Rätsel zu lösen, das mit dem Wesen der Vampire und den Konsequenzen der Unsterblichkeit verbunden ist.

In diesen miteinander verwobenen Erzählungen erkundet die Staffel Themen wie Erwachsenwerden, Identität und die anhaltenden Auswirkungen vergangener Entscheidungen, alles präsentiert durch den charakteristischen dichten Dialog, visuelle Metaphern und unkonventionelle Erzählweise der Serie.