Tief unter der Oberfläche eines alternativen Edo liegt Yoshiwara, ein unterirdisches Vergnügungsviertel, das von der Sonne abgeschirmt und vom brutalen und nahezu unsterblichen Housen, bekannt als der König der Nacht, beherrscht wird. Diese isolierte Welt ewiger Dunkelheit wird vom Yato-Clan-Krieger kontrolliert, der seine unterdrückende Herrschaft durch Angst und Gewalt aufrechterhält.

Die Geschichte beginnt, als ein junger Taschendieb namens Seita die Brieftasche von Gintoki Sakata, dem silberhaarigen Gründer des Gelegenheitsjobs-Unternehmens Yorozuya, stiehlt. Anstatt Rache zu suchen, stellt Gintoki fest, dass der Junge stiehlt, um eine verzweifelte Suche nach seiner vermissten Mutter Hinowa zu finanzieren, einst die legendärste Kurtisane des Viertels. Begleitet von seinen treuen Gefährten Shinpachi Shimura und der übermenschlich starken Kagura begibt sich Gintoki nach Yoshiwara, um die Familie wieder zu vereinen.

Bald treffen sie auf Tsukuyo, die erbitterte Beschützerin des Viertels, die die Hyakka-Vigilanten anführt. Sie verbirgt eine schmerzhafte Vergangenheit, die mit einem niedergeschlagenen Aufstand und einer tiefen Verbindung zu sowohl Hinowa als auch dem Tyrannen Housen verknüpft ist. Während Gintoki und seine Verbündeten sich durch die tückische Politik des Rotlichtviertels bewegen, werden sie in einen offenen Aufstand gegen den König der Nacht hineingezogen.

Die Lage eskaliert weiter mit der Ankunft von Kamui, Kaguras älterem Bruder und einem mächtigen Kommandanten der Weltraumpiraten-Gruppe Harusame. Seine Anwesenheit führt zu einem verheerenden Familienkonflikt, der Kagura zwingt, das gewalttätige Erbe ihrer Kriegerrasse zu konfrontieren. Was als einfache Rettungsmission beginnt, verwandelt sich in einen stadtweiten Kampf um Befreiung, als die Bewohner Yoshiwaras sich erheben, um die Ketten ihres künstlichen Himmels zu sprengen. Die Erzählung steuert auf eine klimaktische Konfrontation zwischen Gintoki und Housen zu, ein Kampf, der entscheiden wird, ob die sonnenlose Stadt für immer in der Dunkelheit gefangen bleibt oder endlich ausbricht. Der Handlungsbogen verwebt intensive Actionszenen mit Themen der Freiheit, den Bindungen einer gewählten Familie und dem Kampf gegen systemische Unterdrückung.