In "The Legend of Zelda: Twilight Princess (Manga)" wird die Handlung des gleichnamigen Videospiels adaptiert und erweitert. Die Geschichte beginnt in einem kleinen Dorf namens Ordon, wo der Protagonist Link als einfacher Ranch-Arbeiter lebt. Sein Leben ändert sich schlagartig, als Kinder aus dem Dorf entführt werden und er sich gezwungen sieht, sie zu retten. Dabei wird Link in das mysteriöse Zwielichtreich gezogen, eine Parallelwelt, die von Dunkelheit beherrscht wird. Im Zwielichtreich verwandelt er sich in einen Wolf und trifft auf Midna, eine rätselhafte Gestalt aus dieser Welt, die ihn auf seiner Reise begleitet.

Zusammen versuchen Link und Midna, das Königreich Hyrule vor der zunehmenden Bedrohung durch das Zwielichtreich zu retten. Der Antagonist Zant, ein machthungriger Usurpator, hat das Zwielichtreich unter seine Kontrolle gebracht und strebt danach, auch Hyrule zu erobern. Im Laufe der Geschichte enthüllt sich, dass Zant seine Macht von Ganondorf, dem ewigen Feind Hyrules, erhalten hat. Link muss verschiedene Tempel durchqueren, mächtige Artefakte sammeln und gegen zahlreiche Feinde kämpfen, um das Gleichgewicht zwischen den Welten wiederherzustellen.

Die Charaktere sind vielschichtig und entwickeln sich im Verlauf der Handlung. Link wird vom einfachen Dorfbewohner zum Helden, der Verantwortung für das Schicksal zweier Welten übernimmt. Midna, anfangs distanziert und geheimnisvoll, zeigt zunehmend ihre emotionale Tiefe und ihre Verbindung zu den Ereignissen. Prinzessin Zelda spielt eine tragende Rolle, da sie als Herrscherin Hyrules versucht, ihr Volk zu schützen, während sie gleichzeitig mit ihrer eigenen Hilflosigkeit gegenüber der Bedrohung durch Zant und Ganondorf kämpft.

Die Handlung ist geprägt von epischen Kämpfen, Rätseln und der Erkundung einer reichhaltigen Welt, die sowohl die vertrauten Elemente der Zelda-Reihe als auch neue, düstere Töne aufweist. Die Manga-Adaption erweitert die Geschichte des Spiels durch zusätzliche Charakterinteraktionen und Hintergrundinformationen, die das Verständnis der Welt und ihrer Bewohner vertiefen.