Tokio, 1991. Der erste Heilige Gral-Krieg steht in der Stadt bevor, ein geheimes Ritual, bei dem sieben Magier, bekannt als Meister, sieben heroische Geister, genannt Diener, beschwören, um um den Heiligen Gral zu kämpfen, ein legendäres Artefakt, das jeden Wunsch erfüllen kann. Im Zentrum dieses Konflikts steht Manaka Sajyou, eine junge und außergewöhnlich begabte Magierin, kaum im Teenageralter. Sie ist Inhaberin des höchsten Meisterrangs, Seraphim, und ihr beschworener Diener ist der edle König der Ritter, Saber, dessen wahre Identität Arthur Pendragon ist. Für die normalerweise emotionslose Manaka, die seit ihrer Geburt mit der Wurzel aller Magie verbunden ist, wird Saber zum Märchenprinzen ihrer Träume, und sie widmet sich ihm sofort und besessen.

Die Erzählung entfaltet sich aus den fragmentierten Perspektiven der verschiedenen am Krieg beteiligten Meister und Diener. Zu diesen Teilnehmern gehören Tatsumi Kitano, ein gewöhnlicher Junge, der versehentlich zum Meister von Berserker wird, einem Wissenschaftler, dessen Noble Phantasm ein Wundermittel ist. Es gibt auch die professionelle Kamerafrau Elsa Seijou, Meisterin eines treuen Bogenschützen aus dem Nahen Osten; Nigel Sayward, ein Magier aus dem Uhrenturm, der die schöne Lancer befehligt; Shizuri Isemi, eine unorthodoxe Magierin, die den mächtigen ägyptischen Pharao Ozymandias als Rider beschwört; das Oberhaupt der Familie Reiroukan, Meister des Alchemisten Caster; und Seiji Jinga, der arrogante Meister des giftigen Assassinen.

Während sich der Krieg über Tokio ausbreitet, von den Bezirken Setagaya bis zur Bucht, machen Manakas überwältigende Kraft und ihre Verbindung zur Wurzel sie zu einer nahezu unaufhaltsamen Macht. Sie erwirbt mühelos neue Diener, wie Assassine, der ihr die Treue schwört, nachdem er feststellt, dass sie immun gegen ihr tödliches Gift ist. Während die meisten Teilnehmer für den Gral kämpfen, hat Manaka ihre eigene Agenda: den Gral zu nutzen, um Sabers Wunsch zu erfüllen, seine Heimat zu retten, egal um welchen Preis. Ihre Handlungen werden zunehmend dunkler und manipulativ, einschließlich des Legens eines tödlichen Fluches auf die junge Magierin Misaya Reiroukan und des Opferns Unschuldiger, um ein monströses „Tier“ zu erwecken, das droht, das Fundament der menschlichen Geschichte zu zerstören.

Als die Kämpfe enden und nur noch wenige Diener übrig sind, wird das volle Ausmaß von Manakas schrecklichem Plan enthüllt. Sie beabsichtigt, ihre eigene jüngere Schwester Ayaka als letztes Opfer für das Tier zu verwenden. Ihr Vater Hiroki versucht einzugreifen, wird aber von Manaka getötet. Im Höhepunkt ist Saber gezwungen, die monströse Natur seines Meisters, des Mädchens, das behauptet, ihn zu lieben, zu konfrontieren. Um Tokio zu retten und seinem eigenen ritterlichen Kodex Ehre zu erweisen, treibt er sein heiliges Schwert durch Manakas Herz, beendet ihre Apokalypse und bringt den ersten, brutalen Heiligen Gral-Krieg zu einem tragischen Ende.