In den chaotischen Straßen von Ikebukuro trifft ein neues Gesicht ein: Yoshimune Miyoshi, Spitzname Yoshi-Yoshi, der wegen der Arbeit seiner Eltern in den Bezirk zieht. Kurz nachdem er sich niedergelassen hat, trifft er drei Mitschüler der Raira-Akademie – Mikado Ryuugamine, Masaomi Kida und Anri Sonohara –, die ihm die Gegend zeigen. Durch sie hört Yoshi-Yoshi dieselben Gerüchte, die das Viertel prägen: den legendären kopflosen Reiter, bekannt als der Schwarze Reiter, die anonyme Online-Bande namens Dollars und die ständigen Auseinandersetzungen zwischen Farbbanden wie den Gelben Schals. Was als einfache Neugier auf diese urbanen Legenden beginnt, zieht ihn schnell in ein Netz aus Verschwörungen, an dem fast alle großen Mächte Ikebukuros beteiligt sind.

Im Zentrum des Aufruhrs steht der Informationsmakler Izaya Orihara, der ein Komplott schmiedet, das drei rivalisierende Banden mit einem lokalen Politiker verbindet. Auf Iazayas Anweisung hin hilft Yoshi-Yoshi bei der Wahlkampagne des Politikers, doch die Situation eskaliert, als Shizuo Heiwajima, der gefährlich starke Barkeeper, der Izaya verabscheut, verwundet wird und vor einer Gruppe mysteriöser Männer in Anzügen fliehen muss. Yoshi-Yoshi muss Shizuo helfen, während er sich durch die überlappenden Agenden der Dollars, der Gelben Schals und anderer Fraktionen navigiert. Währenddessen setzt Celty Sturluson – die kopflose Dullahan, die als Unterwelt-Kurier arbeitet – ihre Suche nach ihrem gestohlenen Kopf fort, was der Gewalt auf Straßenniveau eine übernatürliche Ebene hinzufügt.

Der Manga folgt denselben verzweigten Handlungssträngen wie das PSP-Spiel, auf dem er basiert, geschrieben von Ryohgo Narita und illustriert von Izuko Fujiya. Er beleuchtet die miteinander verbundenen Schicksale vertrauter Charaktere – den gewöhnlichen, aber geheimnisvollen Mikado, den ehemaligen Anführer der Gelben Schals Masaomi, die stille Trägerin des verfluchten Schwerts Anri, den wilden, aber prinzipientreuen Shizuo und den manipulativen Izaya – während er Yoshi-Yoshi als neue Perspektive auf Ikebukuros verborgene Konflikte in den Mittelpunkt stellt. Die Handlungsbögen drehen sich um den eskalierenden Bandenkrieg, die Jagd nach Cellys Kopf und die explosiven Konfrontationen, die ausbrechen, wenn Iazayas Machenschaften schließlich ihren Höhepunkt erreichen.