Denji ist ein jugendlicher Junge, der in einer Welt lebt, in der Teufel aus menschlichen Ängsten geboren werden, wobei die mächtigsten unter ihnen existenzielle Schrecken wie Dunkelheit, Krieg und Kontrolle repräsentieren. Erdrückt von einer massiven Schuldenlast, die er von seinem Vater geerbt hat, überlebt Denji, indem er schwächere Teufel jagt, zusammen mit seinem einzigen Gefährten Pochita, einer hundähnlichen Kreatur, die ebenfalls der Kettensägen-Teufel ist. Nachdem er von der Yakuza verraten und zum Sterben zurückgelassen wurde, rettet ein verzweifelter Pakt mit Pochita sein Leben: Im Austausch dafür, die Träume seines Freundes erfüllt zu sehen, verschmilzt Denjis Körper mit Pochitas Herz, was es ihm ermöglicht, sich in Chainsaw Man zu verwandeln, ein Hybridwesen mit Klingen, die aus seinen Armen und seinem Kopf sprießen.

Denji wird schnell von Public Safety, einer Regierungsbehörde für Teufelsjäger, unter der rätselhaften und mächtigen Makima angeworben. Sie bietet ihm einen einfachen Deal im Austausch für seinen Gehorsam: ein Leben in Komfort, regelmäßige Mahlzeiten und die Chance, seine einfachen, oft groben Träume zu verfolgen. Er wird einem Team zugeteilt, zu dem auch der strenge und rachsüchtige Aki Hayakawa, der eine persönliche Vendetta gegen den Gewehr-Teufel hat, und das chaotische, egoistische Blut-Dämonen-Mädchen Power gehören. Der erste Teil der Zusammenfassung folgt Denji, während er lernt, im Team zu operieren, Bedrohungen wie den skrupellosen Fledermaus-Teufel und den sadistischen Egel-Teufel bekämpft und dabei mit seinen neuen Fähigkeiten und den moralischen Kompromissen seines Jobs zu kämpfen hat.

Der zweite Teil der Zusammenfassung verlagert den Fokus auf einen tödlichen Einsatz in einem endlosen Hotel, das vom Ewigkeitsteufel kontrolliert wird. Zusammen mit seinen Kollegen, darunter die erfahrene Jägerin Himeno, auf einer einzigen Etage gefangen, werden Denjis bizarres Kampfverhalten und seine rücksichtslose Ausdauer zur einzigen Hoffnung des Teams aufs Überleben. Dieser Sieg führt zu einem kurzen Moment der Ruhe, doch die Feier wird durch einen koordinierten Angriff der menschlichen Anhänger des Gewehr-Teufels jäh unterbrochen. Dieser Angriff führt Katana Man ein, einen Hybriden wie Denji, der ihre Reihen in einer brutalen Konfrontation dezimiert.

Die Zusammenfassung gipfelt in der groß angelegten Schlacht gegen Katana Man und seine Verbündeten. Während die Gewalt eskaliert, wird Denji an seine Grenzen getrieben und gezwungen, die Bedeutung von Loyalität und die harte Realität des Verlusts innerhalb seiner neuen Familie zu konfrontieren. Der Film rekapituliert die Ereignisse der ersten Staffel und endet mit einem Ton des unbehaglichen Sieges, wobei er die Bühne für zukünftige Konflikte bereitet, einschließlich der drohenden Gefahr durch den Gewehr-Teufel und der mysteriösen wahren Natur von Makimas Kontrolle. Zusätzlich zur Hauptgeschichte enthält die Zusammenfassung Chainsaw Days, eine Reihe leichterer, komödiantischer Vignetten, die die Bonus-Kapitel des Mangas adaptieren und einen Einblick in das bizarre tägliche Leben und die Beziehungen von Denji, Aki, Power und Himeno außerhalb ihrer lebensbedrohlichen Einsätze bieten.