In der Küstenstadt Otaru auf der nördlichen japanischen Insel Hokkaido entdeckt der Oberschüler Shuji, dass seine schüchterne und tollpatschige Freundin Chise nicht die ist, die sie zu sein scheint. Ihre Beziehung hat gerade erst begonnen, und beide ringen darum, ihre wahren Gefühle auszudrücken, als ein unerwarteter Angriff feindlicher Bomber ihre Stadt in ein Kriegsgebiet verwandelt. Inmitten des Chaos und der Zerstörung beobachtet Shuji, wie ein kleines, gleißendes Objekt die feindliche Flotte vernichtet. Bei der Durchsuchung der Trümmer findet er Chise, doch sie hat sich verwandelt. Ihr Körper ist nun mit massiven Metallflügeln und hochentwickelten Waffensystemen verschmolzen, was sie zur ultimativen lebenden Waffe macht, geschaffen von den japanischen Selbstverteidigungsstreitkräften.

Chise enthüllt, dass diese Verwandlung ohne ihr Wissen oder ihre Zustimmung geschah, ein Prozess, der ihren Körper verändert und ihr einen normalen Herzschlag genommen hat. Während ein unbenannter globaler Krieg eskalert, wird sie zur letzten und mächtigsten Verteidigungslinie des japanischen Militärs. Die Geschichte folgt dem Paar, das versucht, eine normale jugendliche Romanze vor dem Hintergrund einer zusammenbrechenden Welt aufrechtzuerhalten. Ihre Dynamik wird durch Chises unfreiwilligen und immer häufigeren Kampfeinsatz sowie Shujis Hilflosigkeit und Entsetzen über ihre Rolle als menschliches Instrument der Massenvernichtung belastet. Der zentrale Konflikt liegt in Chise selbst, die verzweifelt an ihrer schwindenden Menschlichkeit festhält, während die Zellen der Waffe langsam ihren Körper und Geist übernehmen.

Neben dem zentralen Paar erkundet die Erzählung das Leben ihrer Freunde und Klassenkameraden, die alle mit der eindringlichen Realität des Krieges ringen. Ein junger Mann namens Atsushi tritt dem Militär bei, um das Mädchen, das er liebt, zu schützen, während andere Freunde den Verlust geliebter Menschen bei Bombenangriffen betrauern oder die Isolation erleben, weil Familienmitglieder an die Front geschickt wurden. Als sich Chises Zustand verschlechtert, verliert sie die Fähigkeit zu sprechen und ihr Geisteszustand bricht zusammen, was Shuji zwingt, der tragischen Realität ins Auge zu sehen, dass es unmöglich ist, seine Freundin zu retten oder den Krieg zu stoppen. Das einzige Versprechen, das sie erfüllen können, ist, an den Ort zurückzukehren, an dem sie ihren ersten Kuss teilten, während der Planet sich einer Apokalypse nähert, aus der es kein Entrinnen gibt.