Die Geschichte beginnt im heutigen Japan, als der junge Asumu Adachi miterlebt, wie der erfahrene Oni Hibiki eine verheerende Niederlage gegen ein riesiges, im Meer lebendes Monster namens Orochi erleidet. Als Hibiki schwer verwundet daliegt, gibt Asumu sich selbst die Schuld und sucht verzweifelt nach einem Weg, die Kreatur zu besiegen. Seine Recherchen führen ihn zu einem alten Dokument aus der Zeit der Streitenden Reiche, einem Text, der erstaunlicherweise seinen eigenen Namen enthält und von einer Zeit erzählt, in der die Menschheit von Orochi und seinem Meister, dem Dämonennetzwerk, terrorisiert wurde.

Die Erzählung wechselt dann in die Sengoku-Zeit. Ein Junge namens Asumu, ein eindeutiger Vorfahre der modernen Figur, lebt in einem Dorf, das gezwungen ist, jährlich ein Opfer an das monströse Orochi zu bringen. Als bei seiner Freundin Hitoe ein Mal erscheint, das sie als nächstes Opfer kennzeichnet, weigert sich Asumu, ihr Schicksal zu akzeptieren. Entschlossen, sich zu wehren, macht er sich auf die Suche nach Oni, den dämonenbekämpfenden Kriegern, die von abergläubischen Dorfbewohnern sowohl gefürchtet als auch gemieden werden.

Seine Suche führt ihn zu einer Gruppe dieser Krieger. Zuerst trifft er auf Kabuki, einen charismatischen aber zynischen Oni, der zustimmt zu helfen, im Austausch für einen sagenumwobenen Schatz. Gemeinsam suchen sie andere zurückgezogen lebende Oni im kriegszerrütteten Land auf: den zurückgezogenen und von Schuld geplagten Hibiki, der die Last des Todes seines Lehrlings Takeshi trägt; den gelangweilten Feudalherrn Ibuki; den Mönch Touki; den feigen Händler Kirameki; den inhaftierten Dieb Nishiki; und den Familienvater Habataki. Später gesellt sich der Zimmermann Todoroki zu ihnen, der enthüllt, dass er von dem zurückgezogenen Hibiki geschickt wurde.

Als sich die sieben Krieger vereinen, steigen die Spannungen. Die Dorfbewohner, seit langem von Monstern und Oni gleichermaßen verängstigt, werden misstrauisch. Nachdem eine Gruppe von Dorfbewohnern ermordet wird, wird eine Waffe von Nishiki am Tatort gefunden, was die Bevölkerung gegen sie aufbringt. Die Gruppe zerbricht, als sich herausstellt, dass Kabuki der wahre Verräter ist. Vom Menschen enttäuscht, verbündete sich Kabuki mit den Dämonen und beschuldigte seine Kameraden. Im folgenden Chaos wird Hitoe von den dämonischen Kräften gefangen genommen, und die Gruppe der Oni löst sich verzweifelt auf.

In seiner dunkelsten Stunde entdeckt der junge Asumu ein Katana, das von seinem verstorbenen Bruder Takeshi geschmiedet wurde und als Geschenk für Hibiki gedacht war. Er bringt das Schwert zu dem in Ungnade gefallenen Krieger und bittet ihn, das Andenken seines Bruders zu ehren. Wiederbelebt legt Hibiki erneut seine Rüstung an. Als die anderen Oni, die ihr Davonlaufen überdacht haben, auf das Schlachtfeld zurückkehren, vereinen sie sich, um Kabuki und seine dämonische Armee zu vernichten. In einer finalen Konfrontation stellen sie sich dem riesigen Orochi selbst.

Der Film kehrt in die Gegenwart zurück, wo der moderne Asumu das Lesen des alten Textes beendet. Er stellt fest, dass die letzte Seite, die den Ausgang der Schlacht beschreibt, fehlt. Eine Verbindung ahnend, eilt er zu einer nahegelegenen Höhle und entdeckt genau dasselbe Katana aus der Sengoku-Zeit, das über die Jahrhunderte erhalten geblieben ist. Er übergibt die Klinge einem inzwischen genesenen Hibiki, der erneut an einem modernen Strand gegen Orochi kämpft. Bewaffnet mit dem Schwert, das vor Jahrhunderten von der Loyalität seines Lehrlings geschmiedet wurde, verwandelt sich Hibiki in seine mächtige Armed-Form und zerstört den uralten Dämon endgültig. Die Geschichte endet damit, dass der Asumu der Vergangenheit und die überlebenden Oni sich als Freunde trennen, wobei die Dorfbewohner geloben, eine Organisation zur Unterstützung der Oni in der Zukunft zu gründen, eine Gruppe, die sie zu Ehren von Asumus gefallenem Bruder Takeshi nennen wollen.