Im geschäftigen Stadtteil Naruhata in Tokio nutzt der Student Koichi Haimawari seine individuelle Fähigkeit, Slide and Glide, um kleine Gefälligkeiten zu erweisen, wie verlorene Gegenstände zurückzugeben oder Menschen beim Tragen schwerer Lasten zu helfen. Obwohl er davon träumt, ein Held zu werden, ist seine Kraft bescheiden und ihm fehlt eine Lizenz, was ihn auf kleine, im Geheimen ausgeführte gute Taten beschränkt. Sein ruhiges Leben ändert sich, als er und die angehende Teenager-Idol und Straßenkünstlerin Kazuho Haneyama, auch bekannt als Pop Step, von Schlägern angegriffen werden. Sie werden von einem mysteriösen und brutal effizienten maskierten Vigilanten gerettet, der sich Knuckleduster nennt.

Knuckleduster, ein Mann ohne individuelle Fähigkeit, aber mit immenser physischer Stärke und detektivischem Geschick, erkennt Potenzial in dem Duo und rekrutiert sie zwangsweise als Vigilanten. Außerhalb des Gesetzes operierend, bildet das ungewöhnliche Trio die Naruhata Vigilantes und bekämpft Verbrechen, die für professionelle Helden zu unbedeutend und für normale Bürger zu groß sind. Ihre Mission wird dringend mit der Verbreitung einer gefährlichen neuen Droge namens Trigger, die die individuelle Fähigkeit einer Person künstlich verstärkt und gewöhnliche Bürger zu rasenden, spontanen Schurken macht. Während sie gegen diese verstärkten Kriminellen kämpfen, decken sie ein weitreichendes kriminelles Syndikat auf, bekannt als die Villain Factory.

Die Helden, auf die die Gruppe trifft, sind jüngere Versionen bekannter Charaktere aus der Hauptgeschichte von My Hero Academia. Ein junger Shota Aizawa, der eines Tages zum Helden Eraserhead werden wird, gerät regelmäßig mit den Vigilanten aneinander, während er widerwillig ihre Effektivität anerkennt. Ihm schließen sich seine Klassenkameraden von der U.A. High School an, darunter der laute Present Mic und der unglückliche Oboro Shirakumo. Andere Profihelden wie Midnight, Ingenium und der amerikanische Held Captain Celebrity spielen ebenfalls bedeutende Rollen, da die Aktionen der Vigilanten zunehmend mit offizieller Heldenarbeit kollidieren.

Im Verlauf der Geschichte entwickelt sich Koichi von einem schüchternen Netten Kerl zu einem selbstbewussten Kämpfer, bekannt als The Crawler, und meistert seine scheinbar schwache individuelle Fähigkeit auf kreative Weise. Kazuho ringt mit ihrer Doppelidentität als Pop-Idol und Verbrechensbekämpferin, während Knuckleduster eine persönliche Vendetta gegen die Villain Factory verfolgt, die mit dem Verschwinden seiner Tochter zusammenhängt. Die Handlung umfasst mehrere große Handlungsbögen, darunter eine Ermittlung in Osaka zusammen mit dem Helden Fat Gum, eine großangelegte Krise beim Tokyo Sky Egg Event und einen tiefen Einblick in Aizawas tragische Schulzeit. Die finalen Bögen sehen die Vigilanten vor ihrer größten Herausforderung gegen den schurkischen Number 6, was zu einer stadtweiten Ausgangssperre und einer finalen Aufführung führt, die das Schicksal von Naruhata entscheidet, während gleichzeitig die Bühne für die Welt der Profihelden aus der Hauptserie bereitet wird.