"The Asterisk War: The Academy City on the Water" spielt in einer futuristischen Welt, in der sich die Menschheit nach einer globalen Katastrophe, bekannt als die Invertia, neu organisiert hat. Diese Katastrophe führte zur Entdeckung von Genestella, einer neuen menschlichen Spezies mit übernatürlichen Fähigkeiten, und der Entwicklung von Lux, fortschrittlichen Waffen, die mit diesen Kräften kompatibel sind. Die Handlung konzentriert sich auf die Stadt Rikka, auch bekannt als "Academy City on the Water", in der sich die Seidoukan Academy befindet, eine von sechs prestigeträchtigen Schulen, die an den Festa teilnehmen, einem Wettkampf zwischen Genestella-Schülern.

Der Protagonist Ayato Amagiri tritt der Seidoukan Academy bei, um seine verschwundene Schwester Haruka zu finden. Ayato ist selbst ein Genestella und besitzt eine einzigartige Fähigkeit, die jedoch durch einen speziellen Siegelring eingeschränkt ist. Kurz nach seiner Ankunft gerät er in einen Konflikt mit Julis-Alexia von Riessfeld, einer talentierten Schülerin und Prinzessin eines kleinen europäischen Königreichs. Julis ist eine der stärksten Kämpferinnen der Akademie und nimmt an den Festa teil, um ihre Schule zu unterstützen und ihre eigenen Ziele zu verfolgen. Nach einem anfänglichen Missverständnis schließen Ayato und Julis einen Pakt: Ayato wird Julis im Festa unterstützen, während sie ihm hilft, Informationen über seine Schwester zu finden.

Im Laufe der Serie bilden Ayato und Julis ein Team und treten gegen andere Schüler und Teams in den Festa an. Dabei begegnen sie verschiedenen Charakteren, darunter Saya Sasamiya, eine alte Freundin von Ayato, die als Waffenschmiedin arbeitet, und Claudia Enfield, die charmante und manipulative Studentenratspräsidentin, die ihre eigenen verborgenen Absichten hat. Die Serie erkundet die Dynamik zwischen den Charakteren, ihre persönlichen Motivationen und die Herausforderungen, die sie in den Kämpfen und außerhalb des Festa bewältigen müssen.

Die Handlung entwickelt sich durch eine Mischung aus Action, Strategie und zwischenmenschlichen Beziehungen, während die Charaktere ihre Fähigkeiten verbessern und sich den Geheimnissen der Genestella und der wahren Natur der Festa nähern. Die Serie kombiniert Elemente des Schullebens, des Wettkampfs und der übernatürlichen Kräfte, um eine vielschichtige Erzählung zu schaffen, die sowohl auf die Entwicklung der Charaktere als auch auf die Spannung der Kämpfe fokussiert ist.