"The Asterisk War: The Academy City on the Water" spielt in einer futuristischen Welt, in der sogenannte Genestella – Menschen mit übernatürlichen Fähigkeiten – existieren. Die Handlung konzentriert sich auf die Stadt Rikka, auch bekannt als "Wasserstadt", in der sich die renommierte Seidoukan Academy befindet. Diese Akademie ist eine von sechs Institutionen, die an den Festa teilnehmen, einem prestigeträchtigen Wettbewerb, bei dem Schüler in Duellen gegeneinander antreten, um ihre Fähigkeiten unter Beweis zu stellen.

Der Protagonist Ayato Amagiri tritt der Seidoukan Academy bei, um seine verschwundene Schwester Haruka zu finden. Ayato ist ein Genestella und besitzt ein mächtiges Artefakt namens Ser-Veresta, das ihm im Kampf enorme Stärke verleiht. Allerdings ist seine Kraft durch einen speziellen Mechanismus in seinem Körper eingeschränkt, der nur in Notfällen gelöst werden kann. An der Akademie trifft er auf Julis-Alexia von Riessfeld, eine talentierte Duelistin und Prinzessin eines kleinen Königreichs. Julis sucht nach einem Partner für die Festa, um ihre eigenen Ziele zu erreichen, und schließt sich mit Ayato zusammen.

Im Laufe der Serie nehmen Ayato und Julis an verschiedenen Kämpfen und Herausforderungen teil, während sie sich mit anderen Schülern und Teams messen. Dabei treffen sie auf eine Vielzahl von Charakteren, darunter Claudia Enfield, die Schülerratspräsidentin, die ein komplexes Netzwerk aus Informationen und Einfluss besitzt, sowie Saya Sasamiya, eine alte Freundin von Ayato, die als Scharfschützin an der Akademie studiert. Die Beziehungen zwischen den Charakteren entwickeln sich im Kontext der Kämpfe und der gemeinsamen Ziele, wobei auch Hintergrundgeschichten und Motivationen der Figuren beleuchtet werden.

Die Handlung wird durch politische Intrigen und die Machenschaften mächtiger Organisationen wie der Integrated Enterprise Foundation (IEF) und der Gnosis Cult bereichert, die ihre eigenen Interessen in der Welt der Genestella verfolgen. Diese Elemente fügen der Geschichte eine zusätzliche Ebene von Spannung und Komplexität hinzu, während die Charaktere versuchen, ihre persönlichen Ziele zu erreichen und gleichzeitig größere Bedrohungen zu bewältigen.

"The Asterisk War: The Academy City on the Water" kombiniert Action, Fantasy und Schuldrama in einer Welt, die von Wettbewerb und übernatürlichen Kräften geprägt ist. Die Serie bietet eine Mischung aus intensiven Kampfszenen, charakterbezogenen Entwicklungen und einer sich langsam entfaltenden Hintergrundgeschichte, die die Zuschauer in die komplexe Dynamik der Wasserstadt und ihrer Bewohner eintauchen lässt.