In den letzten Tagen des Zweiten Weltkriegs landet ein junger Kamikaze-Pilot namens Koichi Shikishima seinen Jagdbomber auf der Insel Odo und meldet fälschlicherweise einen mechanischen Defekt, um seinen Selbstmordauftrag zu umgehen. Dort durchschaut der leitende Mechaniker der Basis, Sosaku Tachibana, den Betrug schnell, hat jedoch keine Zeit, sich damit zu befassen, als eine riesige, dinosaurierähnliche Kreatur, die die Einheimischen Godzilla nennen, aus dem Meer auftaucht und angreift. Shikishima, vor Angst erstarrt, versäumt es, die Bordwaffen seines Flugzeugs auf das Monster abzufeuern, und er ist neben Tachibana der einzige Überlebende des Angriffs.

Der Krieg endet kurz darauf, und Shikishima kehrt in ein verwüstetes, bombardiertes Tokio zurück, wo er seine toten Eltern und sein zerstörtes Zuhause vorfindet. Geplagt von Überlebensschuld und gemieden von einem Nachbarn, der ihn für seine Feigheit verachtet, kämpft er darum, in einer auf Null reduzierten Nation einen Sinn zu finden. Bald trifft er auf eine entschlossene junge Frau namens Noriko Oishi, die sich um ein verwaistes Baby, Akiko, kümmert. Sie drängt sich und das Kind praktisch in sein zerstörtes Zuhause und bildet eine unkonventionelle Familiengemeinschaft. Um sie zu unterstützen, nimmt Shikishima einen gefährlichen, gut bezahlten Job als Minenräumer auf einem kleinen Holzboot an und arbeitet neben einer erfahrenen Crew, darunter Kapitän Yoji Akitsu, der brillante ehemalige Waffenentwickler Kenji Noda und ein junger Neuling, Shiro Mizushima.

Ohne Wissen der Öffentlichkeit wurde Godzilla durch amerikanische Atomtests im Pazifik mutiert und verstärkt, ist auf immense Größe angewachsen und hat die furchterregende Fähigkeit eines Atomatems erlangt, der mit einem einzigen Strahl eine Stadt dem Erdboden gleichmachen kann. Als Godzilla beginnt, Schiffe anzugreifen und auf das japanische Festland vorzurücken, erweist sich die Regierung als gelähmt und weigert sich zu handeln, aus Angst, die Sowjetunion zu provozieren. Shikishimas Minenräumcrew hat eine schreckliche Begegnung mit dem Monster auf See, bei der sie dessen grauenhafte Regenerationsfähigkeiten bezeugt, die Wunden fast augenblicklich heilen können. Die Kreatur folgt ihnen zur Küste und geht im Stadtteil Ginza in Tokio an Land, wo sie ihren Atomatem in einer Katastrophe entfesselt, die an die Atombombenabwürfe erinnert. Während des Angriffs opfert sich Noriko, um Shikishima in Sicherheit zu stoßen, und scheint in der Explosion zu sterben.

Zutiefst erschüttert und entschlossen, seinen Krieg zu beenden, meldet sich Shikishima freiwillig für einen verzweifelten, von Bürgern initiierten Plan, den Kenji Noda ausgearbeitet hat. Die Strategie sieht vor, Godzilla in die Tiefen der Sagami-Bucht zu locken, es mit Stahlseilen zu fesseln und seinen Körper durch umgebende Freon-Tanks und Sprengballons rasch zu dekomprimieren. Shikishima erhält die letzte, selbstmörderische Aufgabe: seinen alten Jagdbomber, beladen mit Bomben, direkt in Godzillas Maul zu fliegen, um dessen Kopf von innen zu zerstören – ein Kamikaze-Akt der Sühne. Als der komplexe Plan in die Tat umgesetzt wird und zu scheitern droht, startet Shikishima seinen Angriff. Im allerletzten Moment katapultiert er sich aus dem Flugzeug – dank eines von Tachibana heimlich eingebauten Schleudersitzes, der ihn aufgefordert hatte, „zu leben“ – während das Flugzeug detoniert und Godzilla zerreißt.

In der Folge trifft Shikishima wieder auf seine Adoptivtochter Akiko und erhält ein wundersames Telegramm: Noriko lebt, ist jedoch verletzt und erholt sich in einem Krankenhaus. Als sie sich umarmen, ist eine dunkle, blutergussähnliche Markierung von Godzilla-Zellen an Norikos Hals zu sehen, die wächst, und auf dem Meeresboden beginnen sich die Überreste von Godzillas Fleisch zu regenerieren, was eine Rückkehr in der Zukunft verspricht.