In der dystopischen Zukunft von "Akudama Drive" ist Japan in die Region Kansai geteilt, die von einer strengen Regierung kontrolliert wird. Die Gesellschaft ist in zwei Klassen unterteilt: die gehorsamen Bürger und die sogenannten "Akudama", schwerwiegende Kriminelle, die für ihre Verbrechen bekannt sind. Die Handlung beginnt, als eine mysteriöse Person, die sich als "Cutthroat" ausgibt, mehrere Akudama über eine anonyme Plattform anheuert, um eine gefährliche Mission durchzuführen. Unter ihnen befinden sich der gefürchtete "Brawler", der ruhige "Hacker", die skrupellose "Doctor" und der maskierte "Hoodlum". Unerwartet wird eine unbeteiligte Zivilistin, die später als "Ordinary Person" bezeichnet wird, in die Gruppe hineingezogen, nachdem sie fälschlicherweise als Akudama identifiziert wird.

Die Mission führt die Gruppe in einen Zug, der eine mysteriöse Fracht transportiert, die sich als ein junges Geschwisterpaar entpuppt, das von der Regierung als "Schwarze Katze" und "Weiße Katze" bezeichnet wird. Die Akudama sollen die Kinder befreien, doch die Mission eskaliert schnell, als sich herausstellt, dass die Regierung bereit ist, extreme Maßnahmen zu ergreifen, um die Kinder zurückzuholen. Während die Gruppe durch die Stadt Kobe flieht, werden sie von den "Executioners", einer Eliteeinheit der Regierung, gejagt. Die Akudama müssen nicht nur mit ihren Verfolgern kämpfen, sondern auch mit ihren eigenen inneren Konflikten und der wachsenden Spannung innerhalb der Gruppe.

Im Laufe der Serie werden die Hintergründe und Motivationen der einzelnen Charaktere enthüllt. "Cutthroat" erweist sich als eine komplexe Figur mit eigenen Absichten, während "Ordinary Person" gezwungen ist, sich an die brutale Welt der Akudama anzupassen, um zu überleben. Die Beziehung zwischen den Geschwistern "Schwarze Katze" und "Weiße Katze" spielt eine zentrale Rolle, da sie mit übernatürlichen Fähigkeiten ausgestattet sind, die sowohl von der Regierung als auch von den Akudama begehrt werden. Die Handlung entwickelt sich zu einem intensiven Kampf um Freiheit, Macht und Überleben, während die Grenzen zwischen Gut und Böse zunehmend verschwimmen.

Die Serie verbindet actionreiche Szenen mit moralischen Dilemmata und einer düsteren Atmosphäre, die die brutale Realität dieser dystopischen Welt widerspiegelt. Die Charaktere sind vielfältig und komplex, wobei jeder seine eigene Rolle in der sich entfaltenden Geschichte spielt. "Akudama Drive" präsentiert eine packende Erzählung, die von Intrigen, Gewalt und den Konsequenzen von Entscheidungen geprägt ist, während sie gleichzeitig die Fragilität von Moral und Menschlichkeit in einer korrupten Gesellschaft erforscht.