Ein kleines bisschen in der Zukunft, in einer Welt, die sich nicht allzu sehr von der Gegenwart unterscheidet, ist die siebzehnjährige Iroha Sakayori eine gestresste, aber fleißige Oberschülerin, die allein in Tokio lebt. Entfremdet von ihrer Mutter und kämpfend, um ihr eigenes Schulgeld und ihre Lebenshaltungskosten zu bezahlen, ist sie eine Workaholic am Rande des Burnouts, die ihre einzigen Momente des Friedens in Tsukuyomi findet, einem virtuellen Realitäts-Cyberspace, der durch das Tragen von Kontaktlinsen betreten wird. Ihre Zuflucht ist das Verfolgen von Yachiyo Runami, einer beliebten KI-Idol und der Administratorin von Tsukuyomi. Als Iroha eines Nachts nach Hause geht, sieht sie eine Sternschnuppe und äußert einen verzweifelten Wunsch nach Geld. Kurz darauf fließt Strom entlang der Stromleitungen, und sie entdeckt einen leuchtenden Strommasten, in dem ein kleines Mädchen liegt. Widerwillig nimmt sie den Säugling mit nach Hause.

In den nächsten Tagen altert das Kind rasch zu einem lebhaften Teenager, der behauptet, vom Mond gekommen zu sein, weil sie ihr Leben dort unerträglich langweilig fand. Sie erinnert Iroha an die traditionelle Geschichte vom Bambussammler, über eine Prinzessin vom Mond, die gezwungen ist, in ihre himmlische Heimat zurückzukehren. Das Mädchen nimmt den Namen Kaguya an, lehnt aber das melancholische Ende des Volksmärchens ab und besteht darauf, ihr eigenes glückliches Ende zu schreiben. Trotz ihrer gegensätzlichen Persönlichkeiten – Iroha ist pragmatisch und bodenständig, Kaguya ein manisches Pixie-Traum-Mädchen – bilden sie eine ungewöhnliche Partnerschaft. Auf Kaguyas dringenden Wunsch hin führt Iroha sie in Tsukuyomi ein, wo ihre überschwängliche Persönlichkeit schnell Anhänger findet. Das Duo nimmt am Yachiyo-Cup teil, einem Streamer-Turnier, bei dem die Gewinner mit Yachiyo selbst auftreten dürfen. Iroha fungiert als Produzentin und Songwriterin, während Kaguya das Talent vor der Kamera ist.

Während des Wettbewerbs treten sie gegen die Top-Streaming-Gruppe Black OnyX an, angeführt von Irohas entfremdetem Bruder. Obwohl Black OnyX das eigentliche Battle-Game gewinnt, gewinnen Kaguya und Iroha den Cup aufgrund eines massiven Popularitätsschubs und verdienen sich ihr Duett mit Yachiyo. Kurz nach dem Konzert wird Tsukuyomi jedoch von ominösen Avataren vom Mond überfallen, die Kaguyas Rückkehr fordern. Sie werden vorübergehend zurückgeschlagen, setzen aber einen Termin für ihre Abholung beim nächsten Vollmond fest.

Kaguya erklärt, dass es auf dem Mond keinen Geschmacks- oder Temperatursinn gibt und jeder einfach für immer seine zugewiesene Rolle wiederholt. Sie war die Außenseiterin und floh zur Erde, um ein komplexes, vergängliches und freies Leben zu erfahren. Als ihr Abreisedatum näher rückt, fügt Kaguya sich in ihr Schicksal und plant ein Abschiedskonzert. Iroha jedoch weigert sich, dies zu akzeptieren, und sammelt ihre Freunde und sogar ihren Bruder, um die Mondstreitkräfte abzuwehren. Sie scheitern, und Kaguya wird weggebracht.

Zutiefst bestürzt fällt Iroha in ihre alten Routinen zurück, findet aber schließlich die Kraft, einen Song zu vollenden, den sie mit ihrem verstorbenen Vater begonnen hatte. Sie sorgt dafür, dass er Kaguya auf dem Mond vorgespielt wird. Danach hat sie eine Erleuchtung und kehrt nach Tsukuyomi zurück, um Yachiyo zu konfrontieren, wobei sie erkennt, dass die KI-Idol tatsächlich Kaguya ist. Yachiyo bestätigt die Wahrheit. Das Hören von Irohas Lied motivierte Kaguya, zur Erde zurückzukehren, aber ihr Raumschiff traf einen riesigen Asteroiden, der sie 8.000 Jahre in die Vergangenheit auf den Planeten schleuderte. Gestrandet, aber von der Technologie ihres Schiffes am Leben erhalten, beobachtete sie die Entwicklung der Zivilisation über Jahrtausende. Als das Internet geschaffen wurde, spiegelte seine Struktur die digitale Welt des Mondes wider, die sie kannte, was es ihr ermöglichte, ihr Bewusstsein ohne physischen Körper in Tsukuyomi hochzuladen. Sie wurde Yachiyo und wartete durch die Zeitalter auf den Tag, an dem sie Iroha wieder treffen würde.

Kaguya akzeptiert, dass Iroha sie vielleicht nicht zurückhaben will, da sie jetzt 8.000 Jahre alt ist. Aber Iroha will es und ändert ihre Karrierepläne von Jura zu Naturwissenschaften. Zehn Jahre später baut sie erfolgreich einen Androidenkörper, der es Kaguya, immer noch in ihrer ursprünglichen jugendlichen Form, ermöglicht, ihr Bewusstsein hochzuladen und endlich mit Iroha auf der Erde zusammenzuleben, womit sie das glückliche Ende erreicht, das sie sich immer gewünscht hat.