Auf einem fernen Planeten fliehen die Maximals, eine Fraktion der Transformers, die die Form mächtiger Bestien annehmen, vor der planetenverschlingenden Entität Unicron. Ihr Anführer, Optimus Primal, arbeitet daran, ein mystisches Artefakt namens Transwarp-Key zu schützen, das die Macht besitzt, Portale durch Raum und Zeit zu öffnen. Die Geschichte wechselt dann zur Erde im Jahr 1994, wo die Autobots unter der Führung eines müden und heimwehkranken Optimus Prime sich seit sieben Jahren nach den Ereignissen in Bumblebee versteckt halten.

In Brooklyn kämpft der ehemalige Militärelektronikexperte Noah Diaz darum, seine Familie zu unterstützen. Bei einem Versuch, ein Auto zu stehlen, entdeckt er, dass das Fahrzeug in Wirklichkeit der schlagfertige Autobot Mirage ist, der Noah in seine Welt einweiht. Währenddessen entdeckt die Museums-Praktikantin Elena Wallace die Hälfte des Transwarp-Keys, versteckt in einer antiken Statue in ihrem Museum. Ihre Entdeckung sendet unbeabsichtigt ein Signal, das die Aufmerksamkeit von Unicrons Herold, dem furchterregenden Terrorcon-Anführer Scourge, auf sich zieht. Scourge trifft auf der Erde ein, greift die Autobots an und stiehlt das Schlüsselfragment.

Um zu verhindern, dass Scourge die andere Hälfte des Keys findet und Unicron zur Erde beschwört, verbünden sich Noah und Elena mit Optimus Prime und den Autobots, darunter Bumblebee und die Scharfschützin Arcee. Ihre Suche führt sie nach Peru, wo sie auf die Maximals treffen. Unter der Führung von Optimus Primal sind die Maximals eine mächtige Gruppe robotischer Bestien, darunter der Falke Airazor, der Gepard Cheetor und das Nashorn Rhinox, die seit Jahrhunderten die andere Hälfte des Keys auf der Erde bewachen.

Anfangs misstrauen sich Autobots und Maximals, müssen aber lernen, als Team zusammenzuarbeiten, um die Terrorcons aufzuhalten. Das Bündnis erleidet einen schweren Schlag, als Scourge Bumblebee in einem erbitterten Kampt tötet. Doch Noah, Elena und die verbliebenen Autobots und Maximals schließen sich für eine letzte Konfrontation in einem peruanischen Dorf während des Sonnenfestes zusammen. In der entscheidenden Schlacht kämpft Optimus Prime gegen Scourge, während Optimus Primal sich opfert, um den anderen zu ermöglichen, den Key zu aktivieren. Der Key wird nicht verwendet, um Unicron zu beschwören, sondern um ein Portal zu öffnen, das den Planetenfresser und seine verbliebenen Terrorcons in eine unbekannte Region des Weltraums befördert. Bumblebee wird später durch die Energie des Keys wiederbelebt. Der Film endet damit, dass Noah von einer mysteriösen Organisation für eine neue Mission angeworben wird, und ihm wird eine Visitenkarte gezeigt, die enthüllt, dass er von G.I. Joe kontaktiert wurde.