Der 29. Detektiv-Conan-Film spielt in der Hafenstadt Yokohama, die aufgrund des Kanagawa-Motorradfestivals voller Aktivität ist. Conan Edogawa, Ran Mōri und Kogorō Mōri begeben sich zu der Veranstaltung, um sich mit der Oberschuldetektivin Masumi Sera zu treffen. Während sie sich durch den dichten Verkehr bewegen, werden sie Zeugen einer Hochgeschwindigkeitsverfolgung auf den Straßen. Ein mysteriöses schwarzes Motorrad, das mit unglaublicher Geschwindigkeit durch die Autos schlängelt, wird von einem weißen Polizeimotorrad verfolgt, das von Chihaya Hagiwara, einem Mitglied der Verkehrseinheit der Präfekturpolizei Kanagawa, auch bekannt als die Göttin des Windes, gefahren wird. Die Verfolgung endet im Chaos, als Chihayas Motorrad zerstört wird und der dunkle Fahrer, später Lucifer genannt, entkommt.

Bei ihrer Ankunft auf dem Festival erleben Conan und seine Freunde die Enthüllung eines hochmodernen neuen weißen Motorradprototyps namens Angel. Doch bald taucht das schattenhafte schwarze Motorrad wieder auf und entkommt mühelos allen zur Abfangung entsandten Polizeieinheiten. Dieser kriminelle Fahrer erhält den Spitznamen Lucifer aufgrund seiner unheimlichen Ähnlichkeit mit dem Angel-Prototyp, was eine mysteriöse und gefährliche Rivalität zwischen den beiden Maschinen entfacht. Die Ermittlungen ziehen Conan in ein Hochgeschwindigkeitsrätsel hinein und zwingen ihn, sich zu fragen, wer der maskierte Fahrer ist und welche Ziele er verfolgen könnte.

Zentral für die Handlung ist Chihaya Hagiwara, die ihr Debüt in einem Film gibt. Der Fall weckt schmerzhafte Erinnerungen in ihr, insbesondere in Bezug auf ihren verstorbenen jüngeren Bruder, Kenji Hagiwara, ein ehemaliges Mitglied der Bombenentschärfungseinheit der Polizei von Tokio, der im Dienst starb, und seinen engen Freund und Klassenkameraden von der Polizeiakademie, Jinpei Matsuda. Inspektor Jugo Yokomizo von der Polizei Kanagawa spielt ebenfalls eine Schlüsselrolle bei den Ermittlungen, während Masumi Sera, die Chihayas Leidenschaft für Motorräder teilt, Conan aktiv unterstützt.

Als Conan und Chihaya tiefer graben, decken sie eine Verschwörung auf, die die Entwickler des Angel-Motorrads betrifft. Der Erfinder, Ohzeki Kazuaki, ermordete seinen ehemaligen Partner, Sasaki Naoyuki, und inszenierte es als Unfall, um ein illegales Sammeln von Daten für militärische Anwendungen zu vertuschen. Der Fall wird durch Rache weiter verkompliziert, als sich herausstellt, dass der schwarz gekleidete Lucifer-Fahrer Asagi Ichika ist, eine höhere Beamtin und Freundin von Chihaya, die bei dem Unfall, der Sasaki tötete, verletzt wurde und dadurch vom Motorradfahren abgehalten wurde. Unterdessen wird die Designerin des Motorrads, Ryuri Kiriko, als Sasaki's Schwester enthüllt, die ihre eigene Rache gegen Ohzeki plant.

Der Höhepunkt bricht auf der Yokohama-Bay-Brücke aus. Nachdem Ran entführt wurde, beginnen Conan und Chihaya eine lebensgefährliche Verfolgung. Ohzeki setzt eine Flotte autonomer Fahrzeuge frei, um ihren Weg zu blockieren. Chihaya, die kurzzeitig an sich zweifelt, wird inspiriert, als Inspektor Yokomizo übermittelt, dass ihr verstorbener Bruder Kenji und sein Freund Jinpei Matsuda glaubten, sie sei unbesiegbar. Mit neuem Entschluss fährt sie das schwarze Motorrad Lucifer das Hauptkabel der Bay-Brücke hinauf und kracht in den Helikopter, von dem aus Ryuri ihre Rache orchestriert. Conan deaktiviert die verbleibenden Bedrohungen im Helikopter mit seinem Fußball, und Chihaya überzeugt Ryuri erfolgreich, von ihrer Rache abzulassen. Kein Täter stirbt, und der Fall ist gelöst.