Nachdem sie sich mit ihrer menschlichen Familie, Tom und Maddie Wachowski, in Green Hills ein friedliches Leben aufgebaut haben, genießen Sonic, Tails und Knuckles eine wohlverdiente Auszeit. Ihre Ruhe wird jäh gestört, als eine streng geheime Einrichtung der Guardian Units of Nations durchbrochen wird und ein mächtiger, mysteriöser Igel namens Shadow befreit wird. Nach fünfzig Jahren in kryogenem Schlaf erwacht Shadow mit einem einzigen, brennenden Verlangen: Rache an der Welt.

Team Sonic wird rasch von G.U.N. mobilisiert, um diese neue Bedrohung aufzuhalten, doch sie stellen bald fest, dass Shadows Fähigkeiten ihre eigenen bei weitem übertreffen. Er ist schneller, stärker und getrieben von einer tiefen, persönlichen Wut, die mit einer tragischen Vergangenheit verbunden ist – der einer jungen Frau namens Maria, der Enkelin des brillanten, aber instabilen Dr. Gerald Robotnik. In einer verzweifelten Aktion sieht sich Sonic gezwungen, ein ungewöhnliches Bündnis mit seinem früheren Erzfeind, dem mittlerweile unfit und in Ungnade gefallenen Dr. Ivo Robotnik, zu suchen, der seine Tage im Versagen schwelgend verbringt.

Die unbehagliche Partnerschaft nimmt eine dramatische Wendung, als sich herausstellt, dass Ivos Großvater, Gerald Robotnik, nicht nur am Leben ist, sondern auch die Fäden im Hintergrund zieht. Gerald teilt den manischen Genius seines Enkels und wird von Jim Carrey in einer Doppelrolle gesprochen, was aufwendiges Make-up erfordert, um den 110-jährigen Wissenschaftler darzustellen. Gemeinsam übernehmen die beiden Robotniks und Shadow die Kontrolle über die Eclipse Cannon, eine mächtige Orbital-Laserwaffe, die von Gerald entworfen wurde. Ihr Plan ist es, diese Waffe zu nutzen, um Geralds ultimative Rache an der Menschheit für den Verlust Marias zu vollstrecken.

Der Konflikt führt das Team auf ein globales Abenteuer, mit entscheidenden Konfrontationen in Tokio und London. Als Shadow Tom Wachowski lebensgefährlich verletzt, wird Sonic von einer blendenden Wut erfasst, die fast Shadows eigenem Rachedurst gleicht. Indem er die Kraft des Master Emeralds stiehlt, verwandelt sich Sonic in Super Sonic und kämpft gegen Shadow in einem zerstörerischen Kampf, der bis zur Rückseite des Mondes reicht. Doch letztlich zieht Sonic sich zurück, da er erkennt, dass Hass nicht die Antwort ist. Er reicht Shadow die Hand und hilft ihm, sich an Marias Güte zu erinnern und dass Rache seinen Schmerz nicht heilen wird.

Die beiden Igel verbünden sich, um die Eclipse Cannon aufzuhalten. Als die Waffe beginnt, sich selbst zu zerstören, wenden sich Knuckles, Tails und ein zerrissener Ivo Robotnik gegen Gerald, der schließlich besiegt wird. In einer letzten heldenhaften Tat arbeiten Shadow und Dr. Ivo Robotnik zusammen, um die explodierende Raumstation aus der Erdumlaufbahn zu stoßen und opfern sich scheinbar, um den Planeten zu retten. Danach erholt sich Tom von seinen Verletzungen und Sonic findet zu seiner Familie zurück. Eine Mid-Credits-Szene zeigt, dass Shadow überlebt hat, und eine weitere Szene stellt eine neue Gegnerin vor: einen rosa Igel namens Amy Rose, der eine Armee von Roboter-Doppelgängern zerstört, um Sonic zu retten.