In den letzten Februartagen, nachdem die Aufnahmeprüfungen beendet sind und der Abschluss naht, stehen die Schüler der Klasse 3-E der Kunugigaoka Junior High School unter der ständigen Beobachtung der Regierung, während die Frist zur Ermordung ihres Lehrers näher rückt. In dieser angespannten Wartezeit nimmt sich die Klasse Zeit, um über das unvergessliche Jahr mit ihrem tentakelbesetzten Lehrer Koro-sensei nachzudenken. Ihre Erinnerungen enthüllen eine Sammlung unerzählter Geschichten aus ihrem Alltag – Momente, die im ursprünglichen Fernsehanime nie gezeigt wurden. Diese Erinnerungen umfassen das talentierte Sugaya, das in der Kunststunde seine künstlerische Seite zeigt, Maehara, das während der Vergeltungszeit Verantwortung übernimmt, besondere Schwimmstunden, unerwartete Valentinstagsschokoladen und Konfrontationen mit der Elite-Klasse A des Hauptcampus.

Die zentrale Handlung erweitert sich auch außerhalb des Klassenzimmers während der Winterferien, als Koro-sensei zum Ziel von vier Attentätern wird. Obwohl er ihren Angriffen leicht entkommt, führt sein anschließender Besuch in deren lokaler Izakaya dazu, dass er die blinde Besitzerin Azusa und ihre Tochter Hotaru vor einem tödlichen Vorfall rettet, was seine Entschlossenheit bekräftigt, seine Pflicht als Lehrer bis zum Ende zu erfüllen. Währenddessen setzen die Schüler der Klasse 3-E ihre unermüdlichen Versuche fort, ihren Lehrer mit Mach 20-Geschwindigkeit zu töten, der mit einem Lächeln reagiert und ihr Wachstum und ihre Fähigkeiten lobt. Während der Film sich seinem Ende nähert, zeigt ein Abschlussalbum flüchtige Einblicke in die Zukunft der Schüler und bringt die Saga der Klasse 3-E zu ihrem bewegenden und endgültigen Abschluss.

Die Hauptbesetzung umfasst Jun Fukuyama als Stimme von Koro-sensei, dem mächtigen gelben oktopusartigen Wesen, das sowohl der beliebte Klassenlehrer der Schüler als auch ihr zugewiesenes Ziel ist. Mai Fuchigami kehrt zurück als der aufmerksame und talentierte Nagisa Shiota, während Nobuhiko Okamoto den rebellischen Genie Karma Akabane spricht. Aya Suzaki spielt Kaede Kayano und Tomokazu Sugita wiederholt seine Rolle als der stoische Regierungsagent Tadaomi Karasuma. Der Film stellt auch neue Charaktere vor, mit Kikuko Inoue als Azusa, Sayumi Suzushiro als Kaho Tsuchiya und Mai Kanazawa als Kokona Tagawa.