Der siebzehnjährige Yusuke Urameshi ist ein widerwilliger Schläger, der mehr an Kämpfen als am Lernen interessiert ist, doch sein Leben endet abrupt, als er ein Kind vor einem rasenden LKW aus dem Weg stößt. Während sein Körper auf der Straße liegt, trifft Yusukes Geist auf Botan, eine fröhliche Führerin, die ihm mitteilt, dass sein Tod unerwartet war. In die Geisterwelt gebracht, trifft Yusuke auf den Herrscher Koenma, der ihm eine zweite Chance im Leben anbietet, wenn er zustimmt, als Spirit Detective zu dienen – ein Ermittler, der damit beauftragt ist, übernatürliche Bedrohungen aus der Dämonenwelt zu stoppen, die durch ein riesiges Sinkloch, das sich in Sarayashiki City geöffnet hat, in die Menschenwelt eindringen.

Nachdem er die Rolle angenommen und wiederbelebt wurde, erfährt Yusuke, dass seine erste Mission darin besteht, drei gestohlene Relikte von großer Macht wiederzubeschaffen: den Rapacious Orb, den Spiegel der Dunkelheit und die Conjuring Blade. Seine Jagd bringt ihn in Konflikt mit einer Reihe gefährlicher Dämonen. Zuerst bekämpft er Goki, einen brutalen Yokai, der den Orb benutzt, um die Seelen von Kindern zu stehlen. Als nächstes stellt er sich Kurama, einem ruhigen und strategischen Dämon, der als Menschenjunge wiedergeboren wurde und den Spiegel der Dunkelheit in einem verzweifelten Versuch benutzt, seine sterbende Mutter zu retten. Schließlich steht Yusuke Hiei gegenüber, einem Schwertmeister, der die Conjuring Blade benutzt hat, um ein mächtiges drittes Auge zu entfesseln.

Während Yusuke diese Missionen übernimmt, wird er von seinem lauten, aber loyalen Rivalen Kazuma Kuwabara begleitet, der ebenfalls spirituelle Energie spüren kann. Yusuke schließt auch einen brüchigen Waffenstillstand mit Kurama und Hiei, nachdem er herausfindet, dass ihre Motive nicht rein böse sind. Um sich auf größere Bedrohungen vorzubereiten, suchen Yusuke und Kuwabara Meisterin Genkai auf, eine legendäre Kampfkünstlerin, die sie im Umgang mit ihrer Geisterenergie trainiert. Sie lehrt Yusuke die mächtige Spirit-Gun-Technik und gibt ihm den Spirit Wave Orb.

Das Team erfährt bald, dass ein finsterer Plan von Sakyo, einem reichen und skrupellosen Verbrecher, orchestriert wird. Sakyo hat Dämonen entführt, darunter die Eiserscheinung Yukina, um ihre Kräfte auszubeuten und sein wahres Ziel zu finanzieren: eine permanente Öffnung zwischen der Dämonenwelt und der Menschenwelt zu schaffen. Um seinen Betrieb zu schützen, beschäftigt Sakyo die Toguro-Brüder, ein Paar überwältigend mächtiger Dämonen. Der jüngere Bruder, ein stoischer Meisterkämpfer, war einst Genkais Partner und tötet sie, um seine Stärke zu beweisen. Der ältere Bruder ist eine sadistische Kreatur, die ihre Gestalt verändern kann.

Sakyo lockt Yusuke und seine Freunde in seine Inselfestung, indem er Keiko, Yusukes Jugendfreundin, entführt und sie zusammen mit Yukina festhält. Dort müssen Yusuke, Kuwabara, Kurama und Hiei sich ihren Weg durch Sakyos Streitkräfte kämpfen. In einer Reihe brutaler Einzelkämpfe besiegt Hiei den explosiven Dämonen Karasu, und Kurama bezwingt den maskierten Krieger Bui. In der Zwischenzeit rettet Kuwabara Keiko und Yukina und erfährt, dass die Eismädchen tatsächlich Hieis lange verlorene Schwester ist.

Der Höhepunkt konzentriert sich auf eine finale Wette zwischen Koenma und Sakyo: Wenn Yusuke den jüngeren Toguro besiegen kann, wird Sakyo das Portal schließen. Als Dämonen beginnen, durch den Riss zu strömen, errichtet Koenma eine Barriere, um sie aufzuhalten. In einem verzweifelten Endkampf kanalisiert Yusuke all seine Geisterenergie in einen massiven Spirit Gun und zerstört schließlich den jüngeren Toguro. Nachdem seine Wette verloren ist, schließt Sakyo das Wurmloch und nimmt sich das Leben. Yusuke und seine Freunde kehren als eine im Kampf geschmiedete Truppe in die Menschenwelt zurück, während in einer Mid-Credits-Szene der abgetrennte Kopf des älteren Toguro an einen Strand gespült wird und immer noch versucht, sich zu regenerieren.