Im Jahr 1878, während der frühen Meiji-Ära, hat der ehemalige Hitokiri Himura Kenshin ein gewisses Maß an Frieden gefunden, indem er im Kamiya-Kasshin-ryu-Dojo in Tokio mit Kamiya Kaoru, Myojin Yahiko und Sagara Sanosuke lebt. Dieses ruhige Leben wird zerstört, als Innenminister Okubo Toshimichi, eine mächtige Figur in der neuen Regierung, Kenshin mit einer dringenden Bitte aufsucht. Er enthüllt, dass Makoto Shishio, Kenshins Nachfolger als Regierungsattentäter während der Revolution, noch am Leben ist. Verraten und zum Verbrennen zurückgelassen von den Anführern, denen er diente, überlebte Shishio, sein Körper ist schrecklich vernarbt und in Bandagen gewickelt. Nun von dem Wunsch nach Rache an der Meiji-Regierung verzehrt, sammelt er in Kyoto eine mächtige Armee und plant, das neue Regime zu stürzen und Japan selbst zu regieren.

Kenshin lehnt zunächst ab, sein neues Leben zu verlassen und sein Gelübde, nie wieder zu töten, zu brechen, doch als Okubo am helllichten Tag von Shishios unheimlich höflichem und außergewöhnlich schnellem jungem rechten Hand, Seta Sojiro, ermordet wird, erkennt Kenshin, dass die Bedrohung unausweichlich ist. Er nimmt schmerzhaft Abschied von Kaoru und macht sich auf den Weg nach Kyoto. Unterwegs trifft er die lebhafte junge Diebin Makimachi Misao, die versucht, sein umgekehrt geschliffenes Schwert zu stehlen, und durch sie lernt er die Oniwabanshu kennen, eine Gruppe ehemaliger Shogunats-Spione, die nun ein Gasthaus in Kyoto betreiben. Ihr Anführer, Okina, warnt Kenshin, dass ein weiterer gefährlicher Mann, Shinomori Aoshi, ebenfalls auf ihn Jagd macht, um seine Stärke unter Beweis zu stellen.

Kenshins Reise, um sich Shishio zu stellen, ist eine harte Prüfung aus Kämpfen. Er wird direkt von Shishio konfrontiert, der Sojiro anweist, sich mit ihm zu duellieren. In diesem Kampf führen Sojiros unglaubliche Geschwindigkeit und Fähigkeiten dazu, dass Kenshins vertrautes Sakabato zerschmettert wird. Mit seinem ikonischen Schwert zerbrochen reist Kenshin in das abgelegene Dorf eines legendären Schwertschmieds, Arai Shakku, nur um herauszufinden, dass dieser gestorben ist. Shakkus Sohn, Seiku, hat das Schwertschmieden aufgegeben und weigert sich, ein neues zu schmieden. Als einer von Shishios Elitekriegern, der wilde und extravagante Sawagejo Cho, Seikus Baby entführt, um die Sache zu erzwingen, kämpft Kenshin, um das Kind zu retten, und beweist seinen Wert. Seiku gibt Kenshin daraufhin ein neues, stärkeres Sakabato, ein Zwilling zu seinem ursprünglichen.

Als sie erfahren, dass Shishio plant, Kyoto in einem riesigen Feuer niederzubrennen, verbünden sich die Regierungspolizei unter der Führung von Kenshins altem Verbündeten Saito Hajime mit Kenshin und den Oniwabanshu, um die Stadt zu verteidigen. Sie werden unterstützt von Sanosuke, Yahiko und einer besorgten Kaoru, die Kenshin nach Kyoto gefolgt sind. Während sie den Angriff auf Kyoto vereiteln können, erkennt Kenshin, dass dies eine Ablenkung war. Shishios wahres Ziel ist Tokio. Auf dem Weg zum Hafen konfrontiert Kenshin Shishio auf seinem gepanzerten Kriegsschiff. In einem kurzen, aber intensiven Zusammenstoß kämpft Kenshin gegen den mächtigen Shishio, kann ihn aber nicht besiegen. Die Schlacht endet tragisch, als Sojiro Kaoru über Bord in das dunkle Meer wirft. Kenshin springt in einem Moment der Verzweiflung hinterher. Der Film endet damit, dass Kenshin bewusstlos an einer fernen Küste angespült wird, sein Schicksal und das von Kaoru unbekannt, während sich eine mysteriöse Gestalt nähert, um ihn fortzutragen, und so die Bühne für die letzte Konfrontation bereitet.