Der Film schließt direkt an die Ereignisse von „Auf der Spur von Darkrai“ an. Nach dem Kampf der legendären Pokémon Dialga und Palkia in Alamos Town erzeugt das gewaltsame Aufeinandertreffen von Zeit und Raum giftige Nebenprodukte, die in eine alternative Dimension, die als Umkehrwelt bekannt ist, abdriften – eine seltsame Sphäre, die parallel zu unserer existiert und als Spiegel fungiert, der das Gleichgewicht der realen Welt aufrechterhält. Diese Verschmutzung erzürnt Giratina, ein mächtiges und einsames Pokémon, das oft als Renegaten-Pokémon bezeichnet wird und der alleinige Herrscher dieser verzerrten Dimension ist.

Entschlossen, die Verantwortlichen zu bestrafen, lauert Giratina Dialga an einem See auf und zieht das Zeit-Pokémon in die Umkehrwelt. Unwissentlich beider wird ein winziges, igelartiges grünes Pokémon namens Shaymin, das Dankbarkeits-Pokémon, an Dialgas Schwanz gefangen und ebenfalls durch das Portal gezogen. Verängstigt setzt Shaymin einen Energiestoß frei, der eine Öffnung schafft, durch die es selbst und Dialga entkommen können. Bevor Giratina folgen kann, fängt Dialga es in einer endlosen Zeitschleife ein und bannt das Renegaten-Pokémon in seine eigene zerfallende Welt.

Shaymin wird später vom Pokémon-Trainer Ash Ketchum, seinem Pikachu und seinen Freunden Dawn und Brock gefunden. Trotz seines stacheligen Charakters und der telepathischen Kommunikation nimmt Shaymin ihre Hilfe an, um einen legendären Ort namens Gracidea-Garten zu erreichen, eine hochgelegene Bergwiese, wo es und andere seiner Art eine jährliche Wanderung namens Blumentragen vollziehen. Sie sind jedoch nicht die Einzigen, die nach Shaymin suchen. Giratina benötigt Shaymins einzigartige Kraft, um Dialgas Zeitschleife zu durchbrechen und in die reale Welt zurückzukehren. Gleichzeitig jagt auch ein mysteriöser und ehrgeiziger Mann namens Zero, ein ehemaliger Assistent eines Wissenschaftlers namens Newton Graceland, Shaymin. Zero will Giratina einfangen und mit einer Vorrichtung dessen Kontrolle über die Umkehrwelt für sich selbst stehlen, wobei er von einem hochtechnisierten Mutterschiff aus eine Armee von Magnetilo, Magneton und Magnezone befehligt.

Während Ashs Gruppe durch eine von norwegischen Fjorden und Gletschern inspirierte Region reist, werden sie wiederholt in die Umkehrwelt gezogen. In dieser seltsamen Dimension, wo die Schwerkraft wechselt und Naturgesetze nicht gelten, treffen sie Newton, der erklärt, dass die Umkehrwelt Ungleichgewichte aus der realen Welt absorbiert, die sich als schwarze, giftige Wolken manifestieren. Um den Blütengarten zu erreichen, muss Ash Shaymin vor dem verfolgenden Giratina und den Machenschaften von Zero beschützen. Wenn Shaymin eine Gracidea-Blüte berührt, verwandelt es sich in seine Himmelsform, eine hirschartige Kreatur, die fliegen kann.

Der Konflikt gipfelt, als Zero erfolgreich Giratina einfängt und den Großteil seiner Lebenskraft absaugt, um sein Schiff anzutreiben. Als Zero versucht, die Verbindung der Umkehrwelt zur Realität zu kappen, löst er einen massiven Gletscherbruch aus, der den Blütengarten bedroht. Das Golem-Pokémon Regigigas erwacht, um den Vormarsch des Gletschers zu verlangsamen. In der Umkehrwelt wird ein geschwächtes Giratina durch Shaymins Kraft geheilt. Ash und Shaymin arbeiten zusammen, um Zero zu besiegen und das Gleichgewicht zwischen den beiden Dimensionen wiederherzustellen. Am Ende wird Giratina aus seiner Zeitschleife befreit und versöhnt sich mit Dialga, während Shaymin schließlich den Gracidea-Garten erreicht, um seine Wanderung abzuschließen und die Wiese in ein Blumenmeer zu verwandeln.